/. Embryol. exp. Morph. Vol. 33, 2, pp. 313-333, 1975
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Printed in Great Britain
Le developpement du thalamus des Anoures
au cours de la metamorphose
Par M. J. PICOUET 1
Equipe de Neuroembryologie, Universite Paris VII
SUMMARY
Development of the thalamus in anurans during metamorphosis
A developmental study of the anuran diencephalon from stage 30 to 2 months after metamorphosis has been done. At stage 30 in Discoglossuspictus, the diencephalic wall is divided
into a superior area and an inferior area, where two kinds of cellular migrations are described.
Comparison with the urodele diencephalon suggests that the building of a new area (area
dorsolateralis) in anurans, by means of an 'external migration', characterizes a level of
organization which is related to the optic system in Anura. During metamorphosis, optical
morphogenetic influences would come from the tectum opticum to the dorsal thalamus. It is
possible that the dorsal thalamus could be involved in binocular vision by way of tectofugal
fibres.
Some typical anuran diencephalic nuclei (i.e. nucleus corpus geniculatum laterale) are
missing or are not well differentiated (i.e. nucleus rotondus) in Discoglossus. This species
gives a simplified pattern of the anuran diencephalon.
INTRODUCTION
Jusqu'a ces dernieres annees, le thalamus des Anoures a surtout ete Fobjet
d'etudes anatomiques. Celles des anciens auteurs n'apportent que des elements
tres generaux a la connaissance de ce territoire. Le travail de Frontera (1952)
complete, pour les Ranideset les Hylides des donnees restees partielles, dans une
publication qui demeure l'ouvrage de reference. Les observations de cet auteur
ont ete etendues a d'autres families: chez les Bufonides, a Nectophrynoides
occidentalis (par Baroz, Bauchot & Clairambault, 1969), a Bufo regularis, et
chez les Discoglossides, a Discoglossus pictus (par Clairambault & Anteino,
1970).
Depuis 1969, la preoccupation commune des etudes (structurales, physiologiques ou comportementales) est: le role joue par le diencephale dans la
fonction optique - role qui s'avere au fur et a mesure des publications de plus
en plus important, notamment dans la perception de stimuli immobiles. C'est
ainsi qu'Ingle (19736) considere, que chez les Anoures, le thalamus constitue,
1
Author's address: Equipe de Neuroembryologie, Laboratoire d'Anatomie Comparee,
Universite Paris VII, 2 Place Jussieu, 75221 Paris cedex 05, France.
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apres le mesencephale, un deuxieme territoire optique autonome. Cette assertion,
qui se fonde sur des resultats physiologiques et comportementaux, reclame
encore une confirmation anatomique.
Parallelement aux etudes fonctionnelles menees chez l'adulte, les Ecoles de
Gaze et de Jacobson (1963) s'interessent a l'etablissement des connexions visuelles chez les tetards de Xenopus et de Rana. Les conceptions de ces deux auteurs
s'opposent. Alors que Gaze est partisan d'une certaine plasticite des voies
visuelles, Jacobson croit en une determination genetique rigide de celles-ci.
Nos connaissances sur la morphogenese diencephalique sont dues a Kallen
(1951) et a Bergquist (1954). Leurs observations ne portant pas sur la metamorphose, on ne peut utiliser leurs conclusions pour etablir des relations d'homologie
avec les structures adultes.
Dans la mesure ou Ton admet que Discoglossus pictus est un Anoure primitif
(Kluge & Farris, 1969; Clairambault & Anteino, 1970; Kraemer, 1974), on peut
esperer trouver chez lui un plan general de developpement valable pour tous les
Anoures.
MATERIEL ET METHODES
Les embryons et tetards de Discoglossus pictus (Otth) utilises pour cette etude
proviennent de pontes obtenues au laboratoire apres injection de gonadostimulines.
Les tables de developpement employees sont la table de Gallien et Houillon
(1951) pour les stades embryonnaires numerotes de 1 a 32, et la table de Taylor
et Kollros (1946) (etablie pour Rana pipiens), qui couvre la periode de la metamorphose. Cette derniere comporte 25 stades, numerotes de I a XXV.
Les stades de metamorphose peuvent etre regroupes en 3 epoques selon Etkin
(1964): la premetamorphose (stades I a X), la prometamorphose (stades XI a
XX), le climax (stades XXI a XXV).
II a ete preleve des animaux a tous les stades du developpement entre les
stades 29-30 de la table de Gallien et Houillon, et le stade X de la table de Taylor
et Kollros; puis des animaux aux stades XIII a XV, XIX et XX, XXIII a XXV,
ainsi que de jeunes metamorphoses, ages de 7 a 10 mois apres la ponte.
Tableau 1
Fixation
Carnoy
Regaud
Bouin
Coloration
Cresyl-violet
Unna
Test de Brachet
Reaction de Feulgen
Gallocyanine
Plan de coupe
Transversal
Transversal et frontal (sagittal pour
les stades II, XIX et adulte uniquement)
Transversal
Transversal
Frontal
Le developpement du thalamus des Anoures
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Fig. 1. Discoglossuspictus. Stade 30. Coupe transversale dans la partie anterieure du
diencephale. Cresyl-violet. La fleche indique la limite entre l'aire diencephalique
inferieure {A.D.I.) et l'aire diencephalique superieure (A.D.S.) du cote ventriculaire.
On distingue dans cette derniere, un stratum matricis (st.m.) et un stratum cellulare
(st.c).
Apres fixation, les pieces ont ete incluses dans la paraffine ou le paraplast, et
coupees a 10 jum en general, ou a 8 [im pour les stades les plus precoces.
Le Tableau 1 recapitule le traitement histologique effectue pour chacun des
stades preleves.
RESULTATS
(A) Plan cytoarchitectural primitif
Chez l'embryon au stade 30, deux ensembles cellulaires, cytologiquement
differents, partagent la paroi diencephalique en une zone dorsale, ou aire
diencephalique superieure {A.D.S), etune zone ventrale, ou aire diencephalique
inferieure (A.D.I.) (Fig. 1). Ces aires correspondent respectivement au thalamus
et a Phypothalamus.
L'extremite frontale de l'aire diencephalique superieure s'inscrit entre le
noyau habenulaire ventral, dont elle est separee par le sillon subhabenulaire et
l'aire diencephalique inferieure. Cette derniere, s'elargissant notablement juste
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sous la zone limitante, s'oppose a l'aire diencephalique superieure par la pigmentation de ses cellules. Un sillon ventriculaire horizontal, le sulcus ventralis
thalami, encore peu etendu, souligne cette division.
Deux zones cellulaires constituent l'aire diencephalique primitive. En avant du
chiasma, la couche embryonnaire, plus antero-mediane, s'etend seule. Ce
stratum matricis occupe presque toute l'epaisseur de la paroi thalamique; seuls
quelques neuroblastes dont le nombre croit de plus en plus, la bordent exterieurement. Ce sont ces neuroblastes, de taille moyenne et a caryons ovoides, qui
donnent naissance a une nouvelle zone cellulaire, ou stratum cellulare (Fig. 2 A).
Dans lapartie anterieure de la zone matricielle, lesfiguresmitotiques abondent.
EUes se rarefient vers I'arriere, des les niveaux immediatement pre-chiasmatiques.
Dans les regions post-chiasmatiques, la matrice est reduite a une seule assise
cellulaire: l'ependyme, ou stratum ependymale. Le stratum cellulare presente
alors une abondante pigmentation. Au-dela de la commissure posterieure, des
cellules mesencephaliques, de taille et d'aspect tres differents, remplacent progressivement l'aire diencephalique superieure a partir de son sommet.
Les caracteres cytologiques permettent de preciser des ce stade, le sens de
differentiation de l'aire diencephalique superieure. La diminution graduelle du
stratum matricis vers I'arriere, et correlativement l'elargissement regulier du
stratum cellulare, ainsi que la repartition des mitoses, revelent le sens caudorostral de l'edification de cette aire.
(B) Developpement de l'aire diencephalique superieure
Lors du premier stade larvaire, l'aire diencephalique superieure se subdivise en
deux regions, l'une dorsale, l'autre ventrale. Sur une coupe transversale (Fig.
2B), ces deux regions apparaissent d'abord separees l'une de l'autre par une
petite aixe acellulaire du cote ventriculaire et par des cellules pigmentees du
cote externe, puis, a partir du stade V, par un sillon median (ou sulcus medius
de Herrick).
I. Developpement du thalamus dorsal
Individualisee des le stade I, la zone dorsale s'inscrit entre le sulcus medius et
le sulcus subhabenularis en avant. Puis elle s'etend au-dessus du sulcus medius et
du sulcus dorsalis, en arriere. Elle s'identifie ainsi au thalamus dorsal des descriptions classiques.
Fig. 2. Discoglossus pictus. Photographies et schemas de coupes transversales en
avant du recessus optique. (A) Stade 30. Cresyl-violet. La fleche indique la limite
entre 1'aire diencephalique superieure (A.D.S.) et l'aire diencephalique inferieure
(A.D.I.);st.m., stratum matricis; st.c, stratum cellulare. (B) Stade I. Vert de methylepyronine. Les fleches indiquent les limites inferieures du thalamus dorsal (Th.d.) et
du thalamus ventral (Th.v.).Du cote peripherique,lafrontiere entre les deux thalamus
est marquee par la presence de cellules pigmentees (c.p.).
Le developpement du thalamus des Anoures
*• *.
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B
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Chez les tetards au stade V, le thalamus dorsal presente en avant du chiasma,
trois bandes cellulaires paralleles a l'axe dorsoventral de l'animal (fig. 3B). On
reconnait:
- le stratum matricis, periventriculaire,
- le stratum cellulare median, done internum,
- une troisieme zone marginale de faible densite cellulaire ou stratum cellulare
externum (selon la terminologie de Palmgren, 1921).
Les deux strati cellulare, nettement distincts, different par leur extension topographique et leur mode de formation. Us correspondent sans equivoque aux
area dorsoposterior medialis et lateralis de l'adulte (Clairambault & Anteino,
1970). Le qualificatif 'posterieur' se refere a la situation de ces deux noyaux
chez l'adulte, en particulier chez Rana. Chez Discoglossus, leur extremite rostrale
se situe tres anterieurement. Aussi, par souci de simplification, j'emploie pour les
designer les termes d'area dorsomedialis et d'area dorsolateralis.
(1) Area dorsomedialis
Si Ton compare des coupes transversales a divers stades de la metamorphose
(stades V et XXV) a deux niveaux differents, anterieur et posterieur (Fig. 3), on
constate qu'un ensemble cellulaire situe sous le sillon median, prolonge le
stratum cellulare internum du thalamus dorsal et constitue avec celui-ci une aire
cytologiquement homogene: l'area dorsomedialis (Fig. 3 A, C). Si Ton admet la
conception classique (Herrick) de la division du thalamus par le sulcus medius en
portions dorsale et ventrale, cette area dorsomedialis possede une double origine
chez Discoglossus pictus. La participation du thalamus ventral a l'edification de
l'area dorsomedialis ne se retrouve pas caudalement (Fig. 3B, D).
Developpement de Varea dorsomedialis. Trois migrations s'y deroulent simultanement. Toutes ne sont pas equivalentes. L'une qui correspond a la migration
de cellules d'un stratum matricis a un stratum cellulare, peut etre qualifi.ee
d' 'interne' selon la terminologie de Kallen (1955). Les deuxautres 'externes'
correspondent a un mouvement cellulaire entre deux strati cellulare, du plus
periventriculaire au plus peripherique. Elles n'interessent que le bord lateral de
l'area dorsomedialis et aboutissent a la formation de l'area dorsolateralis (voir
plus loin).
Fig. 3. Discoglossus pictus. Coupes transversales de l'aire diencephalique superieure.
Vert de methyle-pyronine. (A) Stade V. Coupe en avant du chiasma optique. La
fleche marque la limite entre le thalamus dorsal et le thalamus ventral. (B) Stade V.
Coupe au niveau du chiasma optique. Le thalamus ventral est encadre par le sulcus
medius (s.m.) et le sulcus ventralis thalami (s.v.th.). (C) Stade XXV. Coupe en
avant du chiasma optique. (D) Stade XXV. Coupe au niveau du chiasma optique.
On reconnait l'area medialis (A. dm.), l'area dorsolateralis pars anterodorsalis
(A.dl.p.ad.) et pars posteroventralis (A.dl.p.pv.), l'habenula (Ha.), le nucleus lateralis
(N.I.) et le nucleus rotondus (N.r.).
Le developpement du thalamus des Anoures
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50 nm
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(a) Migration interne. A Pobservation microscopique, l'existence d'une migration cellulaire interne, independante de la multiplication cellulaire, est marquee
par la rupture de la solution de continuite entre la zone matricielle et la zone des
cellules en voie de differentiation ainsi que le signalent - entre autres - Bergquist
& Kallen (1954). Un tel espace acellulaire separe avec nettete le stratum matricis
du stratum cellulare internum du stade IV au stade XI (Fig. 3B). II n'a plus ete
observe apres la metamorphose. Sa disparition coincide avec Pepuisement de la
matrice qui se reduit alors a l'assise ependymaire.
(b) Migrations externes. Les deux migrations externes qui affectent localement
l'area dorsomedialis provoquent a l'interieur meme de cette aire la mise en place
de deux foyers de migration (a partir du stade IV). Le terme 'foyer de migration'
me semble justifie par la correspondance topographique etroite liant chacun de
ces foyers a 1'un des amas cellulaires lateraux qui resultent d'une migration
externe. Les departs cellulaires entrainent des remaniements structuraux au
niveau du foyer de migration posteroventral qui presente un aspect en bandes
cellulaires paralleles a l'ependyme, aspect qui devient tres net en fin de metamorphose (Fig. 3D). Cette organisation se retrouve au niveau du foyer anterodorsal a la meme epoque, mais elle est alors due a un passage fibreux.
Les neurones bipolaires de l'area dorsomedialis possedent des caryons
allonges. Ces derniers renferment de YA.D.N. concentre en quelques amas.
(2) Area dorsolateralls
Assez etroitement associee chez 1'adulte, a l'area dorsomedialis, elle s'en
distingue cependant par la dispersion de ses cellules. De plus, l'ontogenese
revele clairement son individuality.
(a) Origine. Elle nait a partir de deux ebauches qui different par leur localisation
et leur epoque d'apparition. On remarque d'abord (stade I), au niveau du sulcus
dorsalis, l'isolement d'une premiere ebauche sous la forme d'une file cellulaire
parallele au bord lateral de l'area dorsomedialis (Fig. 5), puis caudalement, la
mise en place de la seconde, plus ventrale, au stade III (Fig. 6). Ces deux ebauches
se differencient respectivement en: pars anterodorsalis et pars posteroventralis.
La figure 4 temoigne de cette double constitution qui confere a ce noyau, une
position oblique par rapport a l'axe anteroposterieur du diencephale. Ces
deux ebauches resultent elles-meme des migrations externes affectant l'area
dorsomedialis.
(b) Developpement. Partie anterodorsale: Son extremite anterieure se situe en
arriere du noyau habenulaire ventral. Une organisation en files cellulaires,
paralleles au bord externe de l'area dorsomedialis, caracterise cette partie rostrale
(Fig. 7). Cet aspect histologique temporaire (pendant la metamorphose uniquement), apparait d'emblee et tres tot (stade I). II visualise la succession des' vagues'
de migration cellulaire qui concourent a la formation de la pars anterodorsalis.
Partie posteroventrale: Initialement limitee aux niveaux preinfundibulaires
(stade X), elle progresse en direction caudale jusqu'a la frontiere entre le
Le developpement du thalamus des Anoures
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Fig. 4. Discoglossus pictus. Stade XIX. Coupe sagittale du thalamus. Vert de
methyle-pyronine. On remarque les pars anterodorsalis {p.ad.) et posteroventralis
(p.pv.) de Farea dorsolateralis (A.dl.). L'area dorsomedialis (A.dm.) et l'area anterodorsalis (A.ad.) se situent plus ventralement.
Fig. 5. Discoglossus pictus. Stade I. Coupe transversale a un niveau anterieur. Vert de
methyle-pyronine. La fleche indique la limite entre les aires diencephaliques
superieure (A.D.S.) et inferieure (A.D.I.). La double fleche designe 1'ebauche de la
pars anterodorsalis de l'area dorsolateralis.
Fig. 6. Discoglossus pictus. Stade III. Coupe transversale au niveau du chiasma
optique. Cresyl-violet. Les fleches indiquent les limites inferieures des thalamus:
dorsal (Th.d.) et ventral (Th.v.). La doubleflechedesigne la pars posteroventralis de
l'area dorsolateralis.
Fig. 7. Discoglossus pictus. Stade XIII. Coupe transversale a un niveau anterieur.
Cresyl-violet. A.dm., Area dorsomedialis; A.dl.p.ad., Area dorsolateralis pars
anterodorsalis.
Fig. 8. Discoglossus pictus. Stade XX. Coupe frontale du diencephale au niveau du
Foramen de Monro (F.M.). Gallocyanine. Remarquez les positions respectives de
l'area anterodorsalis (A.ad.), du nucleus lateralis (N.I.), du nucleus rotondus (N.r.)
et de l'area ventralis posterior (A.v.p.).
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diencephale et le mesencephale chez les animaux plus ages. Ses cellules semblent
emigrer une a une et s'eparpillent largement dans la paroi diencephalique.
(c) Cytologie. Au cours du premier tiers de la vie larvaire, Pintensite chromatique des cellules de l'area dorsolateralis est plus forte que celle des cellules
voisines de l'area dorsomedialis. Dans la suite du developpement, les caryons de
la partie posteroventrale sont legerement elargis et plus clairs, avec des cones
cytoplasmiques pyroninophiles, parfois tres developpes, mais sans direction
privilegiee. Ce n'est, que plusieurs mois apres la metamorphose, et uniquement
dans les cellules de la pars anterodorsalis, qu'une orientation lateroventrale des
poles cytoplasmiques est visible.
II. Developpement du thalamus ventral
Comprise entre le sulcus medius et le sulcus thalamicus ventralis, la region
ventrale de l'aire diencephalique superieure discernable des le stade I, correspond au thalamus ventral des anciens auteurs.
Au debut de la vie larvaire, la partie anterieure du thalamus ventral comprend
un stratum matricis et un stratum cellulare internum primaire (Fig. 9 A).
Au stade IV, ce stratum internum primaire se scinde en deux parties: l'une
dorsale, qui s'accole au thalamus dorsal pour donner l'area dorsomedialis,
l'autre ventrale composee de deux groupes cellulaires (Fig. 9B):
- un groupe lateral court, compose de petites cellules a caryons arrondis, et
qui represente l'ebauche du nucleus lateralis;
- un groupe median a cellules banales, d'abord peu nombreuses.
Vers l'arriere, ce dernier groupe s'incorpore a un nouveau stratum cellulare
internum, secondaire qui repousse l'ebauche du nucleus lateralis vers la peripherie (Fig. 9C). Ce stratum secondaire est constitue par une serie de colonnes
cellulaires paralleles a la paroi ventriculaire et separees les unes des autres par
des espaces acellulaires (Fig. 9E). Cet aspect est caracteristique du nucleus
rotondus (Frontera, 1952). Dans la region du thalamus ventral immediatement
prechiasmatique, le nucleus rotondus s'individualise plus tot (des le stade III).
La proliferation cellulaire y apparait continue. La partie postchiasmatique
indivise, ne presente plus aucun signe de proliferation cellulaire a partir du stade
IV. Elle est entierement constitute par le stratum cellulare internum primaire,
initial (pigmente).
(1) Le nucleus rotondus
L'aspect de ce noyau se modifie peu pendant la vie larvaire. Au fur et a
mesure du developpement de la metamorphose, son organisation cellulaire
particuliere s'observe de plus en plus frontalement, a l'interieur de l'aire
diencephalique superieure. L'extremite caudale du nucleus rotondus ne peut
etre definie avec precision pendant tout le developpement (voir p. 325).
Le nucleus rotondus presente une grande homogeneite cytologique. Ses
caryons ovales, sont surmontes par des cones cytoplasmiques pyroninophiles
Le developpement du thalamus des Anoures
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FIGURE 9
Discoglossus pictus. Coupes transversales schematiques a differents stades du
developpement et recapitulant revolution du thalamus ventral (Th.v.). (A) Stade IV.
Niveau anterieur. (B) Stade IV. Niveau moyen. (C) Stade V. Niveau moyen.
(D) Stade X. Niveau anterieur. (E) Stade X. Niveau moyen.
A.ad., area anterodorsalis; A.D.I., aire diencephalique inferieure; A.di, area
dorsolateralis; A.dm., area dorsomedialis; eb.N.L, ebauche du nucleus lateralis; Ha.,
habenula; N.r., nucleus rotondus; st.c.i.p., stratum cellulare internum primaire;
st.c.i.s., stratum cellulare internum secondaire; st.m., stratum matricis; Th.d., thalamus dorsal; Th.v. thalamus ventral.
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diriges lateroventralement. Ces cellules sont tres semblables a celles de l'area
dorsomedialis.
Pendant la vie post-larvaire, le nombre des colonnes cellulaires augmente; en
effet, l'individualisation de nouvelles fibres passant par le nucleus rotondus
entraine une fragmentation des masses cellulaires en place.
(2) L'area anterodorsalis
Chez l'adulte, ce noyau situe dans un plan immediatement post-foraminal,
s'appuie sur la portion laterale de la commissure archipalliee. Chez les tetards,
l'extremite anterieure de l'area anterodorsalis est situee un peu plus caudalement
que les noyaux habenulaires (Fig. 9D). L'area anterodorsalis s'observe des le
stade 30 sous l'extremite rostrale de l'aire diencephalique superieure dont elle
s'est detachee. A partir du stade I, la commissure archipalliee se met en place de
chaque cote du foramen de Monro, isolant l'area anterodorsalis qui lui est
associee, de l'aire diencephalique inferieure. L'area anterodorsalis forme alors
une petite masse compacte dont les caryons presentent leur aspect definitif:
petite taille, sphericite et forte chromophilie. On n'observe ni cone, ni anneau
pyroninophile autour d'eux.
De par sa position, l'area anterodorsalis correspond sans equivoque a
l'eminentia thalami de Herrick (1948) et au noyau de la commissure hippocampale d'Halpern, Scalia & Riss (1968). Des afferences avec la commissure
archipalliee, ainsi qu'avec la stria medullaris (Herrick, 1948) et les regions
septales (Halpern et al. 1968) lui sont attributes. II est vraisemblable que ces
afferences telencephaliques participent a la mise en place precoce de l'area
anterodorsalis.
(3) Le nucleus lateralis
II se situe dans les plans qui suivent la disparition de l'area anterodorsalis, a
l'aplomb de l'extremite latero-ventrale de l'area dorsomedialis (Fig. 9E). On
retrouve cette topographie chez les adultes de Discoglossus pictus (et de Rana
pipiens egalement).
Relativement peu nombreuses, les cellules groupees en un amas ovoide assez
compact, rappellent celles de l'area anterodorsalis. Leur caryon est cependant
moins chromophile.
En se fondant uniquement sur la situation topographique, il ressort des
descriptions du diencephale de la grenouille adulte (Frontera, 1952; Scalia et ah
1968; Scalia & Gregory, 1970), que Ton peut proposer des homologies avec deux
noyaux differents: le corpus geniculatum laterale ventralis de Frontera et le
'pe.p.' ('groups belonging to the posterior entopeduncular nucleus') de Scalia
et al. Mais les deux interpretations ne sont pas satisfaisantes: la localisation du
corpus geniculatum laterale ventralis de Frontera est assez confuse. Quant au
'pe.p.' de Scalia et ah, il semble qu'il s'agisse la d'une interpretation peu precise
de ces auteurs.
Le developpement du thalamus des Anoures
325
(4) Uarea ventralis posterior
L'area ventralis posterior coiffe l'hypothalamus dorsal et remplace le nucleus
rotondus vers l'arriere de maniere tres progressive, depuis l'extremite anterieure
de nucleus entopeduncularis posterior jusqu'a celle du nucleus hypothalamicus
dorsalis (Fig. 8). Caudalement, l'area ventralis posterior remonte en direction
dorsale le long du ventricule median, et remplace l'area dorsomedialis en voie de
disparition complete. L'area ventralis posterior se prolonge par le tegmentum
anteroventral. De ce fait, cette aire constitue une zone de transition entre le
diencephale et le mesencephale. Elle s'individualise nettement au stade IV, a
partir de la partie caudale pigmentee du stratum cellulare internum primaire.
Des le stade V, l'area ventralis posterior presente l'aspect deflnitif suivant:
- une partie mediane comprenant une ou deux rangees cellulaires paralleles
a l'assise ependymaire. Les caryons, plutot ovales, sont surmontes d'une calotte
cytoplasmique renfermant peu de pigment;
- une partie laterale, composee par un massif de grosses cellules a caryons
elargis et arrondis. Des granulations noires tres abondantes remplissent tout le
cytoplasme et ses prolongements.
(5) Le nucleus dorsomedialis anterior
Frontera (1952) signale chez les Anoures adultes, l'existence de deux noyaux
dorso-anterieurs, l'un median, l'autre lateral et legerement posterieur, tous deux
situes entre le noyau de la commissure archipalliee et l'extremite rostrale du
noyau rond. Clairambault & Anteino (1970) proposent l'homologie de leur aire
anterodorsale et des noyaux dorsoanterieurs de Frontera. Cependant la cytologie et la situation differentes de ces noyaux obligent a reconsiderer ce rapprochement et m'ont conduite a rechercher chez les adultes de Discoglossus pictus
et de Rana pipiens, les noyaux cites par Frontera. Tres discrets chez les deux
especes, les noyaux dorsoanterieurs sont cependant mieux developpes chez la
grenouille (Fig. 10).
Chez le Discoglosse adulte, seul le nucleus dorsomedialis anterior a ete
retrouve. Ses cellules sont plus rondes et plus petites que celles du nucleus
rotondus (Fig. 11). Chez les tetards en fin de metamorphose, le nucleus dorsomedialis anterior, d'identification delicate, s'insere entre l'assise ependymaire et
l'extremite anterieure du nucleus rotondus, immediatement en arriere de l'area
dorsolateralis (Fig. 12). II n'a pas ete observe chez les larves, avant la seconde
moitie du climax.
L'origine du nucleus dorsomedialis anterior n'a pu etre clairement demontree.
Cependant, connaissant les origines comparables des noyaux qui l'encadrent, on
peut extrapoler quant a celle du noyau dorsomedian. Celui-ci represente tres
probablement, une differenciation particuliere, tardive, de la partie anteromediane du nucleus rotondus dont la croissance rostrale n'est pas achevee lors
de la mise en place du noyau dorsomedian.
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W
KM)/nil
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Le developpement du thalamus des Anoures
327
CONCLUSIONS
La differentiation d'un noyau n'est pas simultanee sur toute son etendue.
Ainsi, des le stade 30, un sens d'edification caudorostral apparait dans l'aire
diencephalique superieure. Tous les noyaux derives de cette aire s'individualisent
d'abord par leur partie caudale, exceptee l'area dorsolateralis. Herrick (1939)
pour le thalamus dorsal de la salamandre, Rose (1942) pour l'ensemble de la
plaque thalamique du lapin, Bisconte & Marty (1968) chez le rat, signalent ce
phenomene. Chez Phomme, Kahle (1956) note lui aussi la diminution de la
matrice thalamique caudale. Ces memes auteurs remarquent la differentiation
tardive du thalamus par rapport au reste du diencephale. Cependant, on doit
distinguer la date de mise en place d'un ensemble cellulaire (ou stade d'emergence), d'une part, et sa duree de differentiation, d'autre part. On doit egalement
considerer le niveau de differentiation. A l'interieur merae de l'aire diencephalique superieure, les stades d'emergence varient selon les regions (dorsale ou
ventrale) du thalamus.
Thalamus dorsal. L'area dorsomedialis s'edifie tres tot (avant le stade 30 pour
sa partie posterieure). L'area dorsolateralis apparait peu apres ce stade (ebauches
aux stades I et III) et poursuit son developpement jusqu'a lafinde la metamorphose.
Thalamus ventral. Le nucleus lateral is ne s'individualise qu'au stade IV. En
meme temps, le nucleus rotondus se met en place dans la partie anterieure du
thalamus ventral. Apres le stade X, la morphologie du noyau lateral ne semble
pas varier, de meme celle de la majeure partie du noyau rond apres le stade XV.
Ainsi, le thalamus dorsal commence son developpement tot et l'acheve tardivement, tandis que le thalamus ventral individualise plus tard, l'acheve plus
precocement.
La plupart des noyaux chez le Discoglosse sont mis en place par migration
'FIGURES 10-14
Fig. 10. Rana pipiens. Adulte. Coupe frontale du diencephale au niveau du Foramen
de Monro (F.M.). Vert de methyle-pyronine. Notez la presence des nuclei dorsoanterior: medialis (N.dm.a.) et lateralis (N.dl.a) entre l'area anterodorsalis (A.ad.)
et le nucleus rotondus (/V>.).
Fig. 11. Discoglossus pictus. Adulte. Coupe transversale en arriere de la commissure
archipalliee. Vert de methyle-pyronine. Notez la presence du nucleus dorsomedialis
anterior (N.dm.a.). A.pr., Area preoptica.
Fig. 12. Discoglossus pictus. Stade XXV. Coupe frontale du diencephale au niveau
du Foramen de Monro (F.M.). Vert de methyle-pyronine.
Fig. 13. Rana pipiens. Adulte. Coupe transversale. Niveau anterieur. Cresyl-violet.
Fig. 14. Discoglossus pictus. Quatre mois apres la metamorphose. Coupe transversale
au niveau du chiasma optique. Vert de methyle-pyronine. Comparez sur les Figs. 13
et 14, les positions respectives par rapport au nucleus rotondus (N.r.): du nucleus
geniculatum lateralis (N.g.l.) chez Rana, et de la region de 1'area dorsomedialis
(A.dm.), marquee d'une fleche, chez Discoglossus.
328
M. J. PICOUET
interne et occupent une position periventriculaire. C'est le cas de l'area dorsomedialis, du nucleus lateralis, des area ventralis posterior et anterodorsalis qui
derivent d'un stratum cellulare internum primaire, et du nucleus rotondus qui
derive d'un stratum cellulare internum secondaire. L'area dorsolateralis mise en
place par migration externe, est formee a partir d'un stratum cellulare externum.
Ce processus de migration externe constitue la premiere etape dans revolution
de l'organisation dunevraxe (Ebbesson, Jane & Schroeder, 1972). II n'existe pas
chez les Urodeles, de structures encephaliques en position peripherique. L'area
dorsolateralis represente une acquisition du thalamus des Anoures et a ce titre
son emergence possede une valeur phylogenetique qu'Herrick (1948) associe a
la selection des influx optiques.
Chez Rana, Scalia & Gregory (1970) mettent en evidence au niveau du
neuropile de Bellonci et du corps genouille lateral, des terminaisons dendritiques
issus de neurones regroupes dans un noyau genouille lateral. Ce noyau, situe
lateralement a la limite des thalamus dorsal et ventral, serait homologue au
corpus geniculatum dorsolateralis de Frontera. En fait, il s'agit de la partie
laterale d'un des deux noyaux dorsoanterieurs, le noyau lateral, dont elle est
separee par le tractus olfactohabenulaire anterieur de Frontera.
Chez Discoglossus pictus, seul le noyau dorsoanterieur median a pu etre mis
en evidence. Un noyau dorsoanterieur lateral et un noyau genouille lateral bien
individualises n'ont pas ete retrouves. Cependant, la zone la plus externe
(lateroventrale) de l'area dorsomedialis evoque curieusement, par sa position
semblable, le noyau genouille lateral (Figs. 13, 14). On peut alors poser les
questions suivantes: Existe-t-il un noyau genouille lateral chez le Discoglosse ?
Est-ce que la region lateroventrale de l'area dorsomedialis represente un primordium de ce noyau? Est-ce que cette difference de structure entre Rana et
Discoglossus est en rapport avec la difference de comportement observe entre la
grenouille et le crapaud par Ingle (1968) ? Questions qui restent momentanement
sans reponses.
(1) Le thalamus dorsal
Les travaux d'Ingle et d'Ewert situent l'aire visuelle diencephalique au niveau
du thalamus dorsocaudal. 11 est interessant de remarquer que dans l'aire
diencephalique superieure, cette region est la premiere a se developper. Par
contre, dans le mesencephale, c'est d'abord la partie anterieure du toit optique
qui s'edifie (Straznicky & Gaze, 1972). De nombreux auteurs dont Kollros (1953),
Terry (1956) et Eichler (1971) ont demontre que sa mise en place est sous la
dependance des afferences retiniennes. Les regions tectales atteintes les premieres par les fibres optiques primaires se developpent plus precocement que
les autres. Si Ton admet egalement qu'un centre diencephalique se differencie
apres avoir recu ses premieres afferences, on peut alors penser que la differenciation caudorostrale de l'aire diencephalique superieure traduit l'arrivee d'afferences posterieures, de nature optique.
Le developpement du thalamus des Anoures
329
Pour celles-ci, deux origines sont possibles, et qui ne s'excluent pas mutuellement: (1) une origine retinienne (par l'intermediaire des tractus optiques situes
tres caudalement chez les tous jeunes tetards), (2) une origine tectale.
En faveur de la premiere solution, les investigations electrophysiologiques
d'Ewert (1971) qui mettent en evidence des unites retiniennes fonctionnelles
dans le thalamus, et tout dernierement, les experiences d'Ingle (19736) sur une
vision exclusivement thalamique des objets immobiles, suggerent l'existence
d'une voie retinothalamique bien individualisee, parfaitement distincte de la
voie retinotectale.
Des presomptions anatomiques sur l'existence d'un faisceau tectothalamique
chez l'adulte (Frontera, 1952; Rubinson, 1968; Lazar, 1969; Szekely, 1971)
constituent des arguments en faveur de la deuxieme hypothese. Ce faisceau
tectofuge serait le support anatomique de la vision binoculaire (Gaze &
Jacobson, 1963; Liege, Gaillard & Galand, communication personnelle). Seule la
partie proximale de cette voie, comprise entre le tectum et sa decussation dans la
commissure postoptique, interviendrait dans la morphogenese (caudorostrale)
de l'aire diencephalique superieure lors des stades precoces, puis dans la differenciation de l'area dorsomedialis au cours de la metamorphose.
Les premieres fibres retiniennes atteignent le toit optique au cours de la vie
larvaire. II n'est done pas impossible que des fibres non croisees de la voie
tectofuge se mettent en place des le debut de la metamorphose, epoque qui
correspond aux stades d'apparition du sens de differentiation de l'aire diencephalique superieure. La partie croisee de la voie tectofuge, realisee plus tardivement, ne modifierait pas (ou peu) les structures thalamiques en place.
Une preuve supplementaire d'une relation tectothalamique reside dans la
communaute des fonctions du thalamus dorsocaudal et du pretectum. Tous
deux possedent un role privilegie dans le comportement visuel (Ewert, 1970;
Ingle, 1970; Ewert & Ingle, 1971; Ewert, 1973). Certaines de ces fonctions sont
en relation avec la vision binoculaire.
11 peut sembler paradoxal que ces deux territoires, responsables de la vision
binoculaire, s'individualisent tres tot, bien avant le tectum posterieur, centre de
la vision monoculaire. Cette precocite embryologique n'implique pas pour
autant une anteriorite fonctionnelle du thalamus dorsocaudal et du pretectum.
Ainsi, par des methodes electrophysiologiques, Jacobson & Hirsch (1973)
montrent que, jusqu'au climax, la vision demeure monoculaire. De meme, a la
fin de la metamorphose, le role inhibiteur qu'exerce le thalamus caudal sur le
tectum chez l'adulte, n'est pas etabli comme le suggere le fait suivant. Chez les
tetards, la taille des champs recepteurs d'excitation (ERF) des unites tectales
de la classe 2 est deux a trois fois superieure a celle mesuree chez l'adulte
(Pomeranz, 1972), alors qu'une lesion thalamique chez l'adulte entraine
l'extension des ERF (Ingle, 1973a). Enfin, Jacobson (1971), Jacobson & Hirsch
(1973) mettent en evidence la necessite d'une stimulation visuelle symetrique,
durant une periode s'etendant du stade XIX aux 2-3eme mois qui suivent la
metamorphose, dans le maintien d'une vision binoculaire.
330
M. J. PICOUET
Chez le Discoglosse, 2 a 3 mois apres la metamorphose, on observe line polarisation des neurones de l'area dorsolateralis en direction des neuropiles ou
s'effectueraient des relais de la partie postcommissurale de la voie tectofuge.
Ceci Concorde avec Pidee qu'au cours du developpement, la vision binoculaire
est longue a s'installer, en depit d'une differentiation precoce de ses 'centres'.
En conclusion, des les premiers stades de la metamorphose, et pendant toute sa
duree, Pedification de l'area dorsomedialis serait dependante des afferences
optiques situees du meme cote que cette aire et dont la mise en place ne requiert
pas de stimulation visuelle.
Apres la metamorphose, la partie croisee (passant par la commissure postop tique) de cette voie tectofuge, qui exige des stimulations visuelles pour se
maintenir, entre en contact synaptique (soit direct, soit par Pintermediaire d'un
neuropile, nous l'ignorons) avec les neurones de l'area dorsolateralis dont on
observe alors la differenciation cytologique. II est done vraisemblable que l'area
dorsolateralis intervient dans la vision binoculaire.
(2) Le thalamus ventral
Chez Rana catesbiana et Ranapipiens, Frontera (1952), constatant la position
dorsale du nucleus rotondus par rapport au sillon median, l'exclut du thalamus
ventral dans lequel il reconnait alors trois aires: anterieure, mediane, laterale.
Cependant le nucleus rotondus et l'area ventrolateralis possedent la meme
organisation caracteristique qui chez le Discoglosse ne s'observe que dans le
stratum cellulare internum secondaire indivis, arbitrairement nomme ici:
nucleus rotondus. Ce noyau s'etend exclusivement sous le sulcus medius chez
cet animal, alors que chez Rana pipiens et Bufo regularis, Clairambault &
Anteino (1970) notent sa remontee anterieure au dela du sillon median et affichent leur scepticisme quant a la valeur de ce critere topographique. Par ailleurs,
Scalia et al. (1968) font part de leurs difficultes et de leurs doutes dans la determination de ces noyaux et signalent la 'coalescence' de ces derniers sur une
longue portion anterieure. De plus, l'observation de Piconographie de Frontera
(1952, fig. 4) montre que les strates cellulaires du nucleus rotondus et de l'area
ventrolateralis sont en continuity chez Rana catesbiana.
Ce qui precede fait ressortir la variabilite topographique du noyau rond par
rapport au sulcus medius, et l'inconstance de la cytoarchitecture thalamique ventrale. Ces deux points rendent delicate la denomination des structures.
Pour Ebbesson et al. (1972), le nucleus rotondus est une aire de projection des
fibres tectales exclusivement. Ebbesson (1972) propose de lui reserver le terme
de noyau optique central par opposition au noyau optique dorsolateral qui ne
recoit que des afferences retiniennes. De telles aires n'ont, jusqu'a present, jamais
ete decrites chez les Anoures. Le 'nucleus rotondus' des Anoures possede des
terminaisons tegmentales (Rubinson & Colman, 1972) et retiniennes (Scalia &
Gregory, 1970). De plus, Halpern (1972) met en evidence des afferences telencephaliques dans une aire correspondant topographiquement a notre noyau rond.
Le developpement du thalamus des Anoures
331
Aussi, il est sans doute plus legitime d'assimiler le nucleus rotondus des Anoures
au noyau optique ventrolateral (lieu de projections d'origines: tectale, retinienne
et telencephalique selon Ebbesson), plutot qu'au noyau optique central. Ce
dernier serait integre au noyau optique dorsolateral en un complexe unique
correspondant au thalamus dorsal (Ebbesson, 1972).
Dans l'immediat, on ne peut que conclure:
- a l'impossibilite de resoudre le probleme de la determination du nucleus
rotondus et de l'area ventrolateralis chez le Discoglosse,
- et que, selon les genres, le degre d'individualisation de ces noyaux est
inegal. Discoglossus pictus d'une part, et Rana catesbiana d'autre part, representent chacun un niveau de differenciation nettement different.
RESUME
(1) Le developpement diencephalique a ete suivi depuis le stade 30, ou deux aires diencephaliques: superieure et inferieure partagent la paroi diencephalique de Discoglossus pictus,
jusqu'a quelques mois apres la metamorphose, ou la cytoarchitecture adulte est realisee.
Les differentes etapes de I'histogenese ainsi que plusieurs modalites de migration cellulaire
sont distinguees.
(2) La mise en place par migration externe d'un nouveau territoire - l'area dorsolateralis marque un niveau d'organisation nerveuse superieur a celui des Urodeles. Cette emergence
est vraisemblablement a rapprocher du developpement de la fonction optique diencephalique
chez les Anoures.
(3) Durant la periode etudiee, des influences morphogenetiques de nature optique
s'exercent sur I'ensemble de Faire diencephalique superieure comme le suggere le sens de
differenciation caudorostral de cette aire. Le developpement du thalamus dorsal reflete celui
de la voie tectofuge et serait en rapport avec la vision binoculaire.
(4) Certains Noyaux du diencephale des Anoures faisant defaut chez le Discoglosse,
manquent egalement chez les tetards. Le Discoglosse fournit ainsi un plan general simplifie du
developpement du diencephale chez les Anoures.
(5) La notion de nucleus rotondus chez les Anoures, est discutee.
Je tiens a remercier le Dr P. Clairambault qui a suivi la progression de cette etude.
REFERENCES
BAROZ, C , BAUCHOT, R. & CLAIRAMBAULT, P. (1969). Etude cytoarchitecturale du prosencephale de Nectophryno'ides occidentalis Angel. /. Hirnforsch. 11, 105-123.
BERGQUIST, H. (1954). Ontogenesis of diencephalic nuclei in Vertebrates. Acta Univ. Lund.
(Lunds univ. arsskrift) ser. 2, 50, 1-34.
BERGQUIST, H. & KALLEN, B. (1954). Notes on the early histogenesis and morphogenesis of
the central nervous system in Vertebrates. /. comp. Neurol. 100, 627-659.
BISCONTE, J. & MARTY, R. (1968). Ontogenese du thalamus: investigations radioautographiques. /. Physioi, Paris (Suppl. 2) 60, 404.
CLAIRAMBAULT, P. & ANTEINO, F. (1970). Anatomie comparee du Diencephale des Anoures.
/. Hirnforsch. 12, 143-160.
EBBESSON, S. O. E. (1972). A proposal for a common nomenclature for some optic nuclei and
the evidence for a common origin of two such cell groups. Brain, Behav. &Evol. 6, 75-91.
EBBESSON, S. O. E., JANE, J. A. & SCHROEDER, D. M. (1972). A general overview of major
interspecific variations in thalamic organization. Brain, Behav. & Evol. 6, 92-130.
332
M. J. P I C O U E T
V. B. (1971). Neurogenesis in the optic tectum of larval Rana pipiens following
unilateral enucleation. /. comp. Neurol. 141, 375-396.
ETKIN, W. (1964). Metamorphosis. In Physiology of the Amphibia (ed. J. A. Moore), pp. 427468. New York, London: Academic Press.
EWERT, J. P. (1970). Neural mechanisms of prey-catching and avoidance behavior in the toad
(Bufo bufo L.). Brain, Behav. & Evol. 3, 36-56.
EWERT, J. P. (1971). Single unit response of toad's {Bufo americanus) caudal thalamus to
visual objects. Z. vergl. Physiol. 74, 81-102.
EWERT, J. P. (1973). Size-constancy phenomenon in the prey-catching behavior of the
common toad (Bufo bufo L.). /. comp. Neurol. 85, 303-315.
EWERT, J. P. & INGLE, D. (1971). Excitatory effects following habituation of prey-catching
activity in frogs and toads. J. comp. physiol. Psychol. 11, 369-374.
FRONTERA, J. G. (1952). A study of the anuran diencephalon. /. comp. Neurol. 96, 1-69.
GALLIEN, L. & HOUILLON, C. (1951). Table chronologique du developpement chez Discoglossus pictus. Bull. biol. Fr. Belg. 85, 373-375.
GAZE, R. M. & JACOBSON, M. (1963). The path from retina to the ipsilateral tectum in the frog.
J. Physiol., Lond. 165, 73-74.
HALPERN, M. (1972). Some connections of the telencephalon of the frog, Rana pipiens. Brain,
Behav. & Evol. 6, 42-68.
HALPERN, M., SCALIA, F. & Riss, W. (1968). On the nature of the hippocampal commissure
in the frog. Brain, Behav. & Evol. 1, 155-174.
HERRICK, C. J. (1939). Internal structure of the thalamus and midbrain of early feeding larvae
of Amblystoma. /. comp. Neurol. 70, 89-135.
HERRICK, C. J. (1948). The brain of Tiger Salamander. Chicago, London: University of Chicago
Press.
INGLE, D. (1968). Visual releasers of prey-catching behavior in frogs and toads. Brain,
Behav. & Evol. 1, 500-518.
INGLE, D. (1970). Visuomotor functions of the frog optic tectum. Brain, Behav. & Evol. 3,
57-71.
INGLE, D. (1973a). Disinhibition of tectal neurons by pretectal lesions in the frog. Science,
N. Y. 180, 422-424.
INGLE, D. (19736). Two visual systems in the frog. Science, N.Y. 181, 1053-1055.
JACOBSON, M. (1971). Absence of adaptive modification in developing retinotectal connections in frogs after visual deprivation or disparate stimulation of the eyes. Proc. natn.
Acad. Sci., U.S.A. 68, 528-532.
JACOBSON, M. & HIRSCH, H. V. B. (1973). Development and maintenance of connectivity in
the visual system of the frog. I. The effects of eye rotation and visual deprivation. Brain
Res. 49, 47-65.
JAKWAY, S. J. & Riss, W. (1972). Retinal projections in the tiger salamander Amblystoma
tigrinum. Brain, Behav. & Evol. 5, 401-442.
KAHLE, W. (1956). Zur Entwicklung des menschlichen Zwischenhirnes. Studien iiber die
Matrixphasen und die ortlichen Reifungsunterschiede im embryonalen menschlichen
Gehirn. II. Mitteilung. Dt. Z. NervHeilk. 175, 259-318.
KALLEN, B. (1951). Contribution to the ontogeny of the nuclei and the ventricular sulci in the
vertebrate forebrain. K.fysiogr. Sallsk. Lund. Forh. 62, 1-50.
KALLEN, B. (1955). Notes on the mode of formation of brain nuclei during ontogenesis.
Bull. Ass. Anat. 141-156.
KLUGE, A. G. & FARRIS, F. S. (1969). Quantitative phyletics and the evolution of Anurans.
Syst. Zool. 18, 1-32.
KOLLROS, J. J. (1953). The development of optic lobes in the frog. II. The effects of unilateral
enucleation in embryonic stages. J. exp. Zool. 123, 153-187.
KRAEMER, M. (1974). La morphogenese du chondrocrane de Discoglossus pictus Otth
(Amphibien, Anoure). Bull. biol. Fr. Belg. (sous presse).
LAZAR, G. (1969). Efferent pathways of the optic tectum in the frog. Acta biol. hung. 20,
171-183.
EICHLER,
Le developpement du thalamus des Anoures
333
A. (1921). Embryological and morphological studies on the midbrain and
cerebellum of vertebrates. Acta zool. Stockh. 2, .1-94.
POMERANZ, B. (1972). Metamorphosis of frog vision: changes in ganglion cell physiology and
anatomy. Expl Neurol. 34, 187-199.
ROSE, J. E. (1942). The ontogenetic development of the rabbit's diencephalon. /. comp. Neurol.
77,61-129.
RUBINSON, K. (1968). Projections of the tectum opticum of the frog. Brain, Behav. & Evol. 1,
529-561.
RUBINSON, K. & COLMAN, D. R. (1972). Designated discussion: a preliminary report on
ascending thalamic afferents in Rana pipiens. Brain, Behav. & Evol. 6, 69-74.
SCALIA, F. & GREGORY, K. (1970). Retinofugal projections in the frog: location of the
postsynaptic neurons. Brain, Behav. & Evol. 3, 16-29.
SCALIA, F., KNAPP, H., HALPERN, M. & Riss, W. (1968). New observations on the retinal
projections in the frog. Brain, Behav. & Evol. 1, 324-353.
STRAZNICKY, K. & GAZE, R. M. (1972). The development of the tectum in Xenopus laevis:
an autoradiographic study. J. Embyol. exp. Morph. 28, 87-115.
SZEKELY, G. (1971). The mesencephalic and diencephalic optic centres in the frog. Vision Res.
(Suppl. 3), 269-279.
TAYLOR, A. C. & KOLLROS, J. J. (1946). Stages in normal development of Rana pipiens larvae.
Anat. Rec. 94, 7-23.
TERRY, R. J. (1956). Studies on midbrain regeneration in embryos and larvae of Rana pipiens.
J. exp. Zool. 133, 389-408.
PALMGREN,
(Refu le 18 Mai 1974, revise le 16 juillet 1974)