J. Embryol cxp. Morph. Vol. 30, J,pp. 143-161, 1973
Printed in Great Britain
143
Transplantations de gonades
indifferenciees chez Thermaphrodite simultane
Eisenia foetida (Oligochete, Lumbricidae)
Mise en evidence de facteurs locaux (inducteurs?)
de la differentiation sexuelle
Par J. C. RELEXANS 1
Universite de Bordeaux I, Laboratoire de Zoologie A et Centre de
Morphologie Experimentale du C.N.R.S.
SUMMARY
Transplantations of undifferentiated gonads in the simultaneous hermaphrodite
Eisenia foetida (Oligochaeta, Lumbricidae) leading to evidence of
local factors {inductors?) of sexual differentiation
The hypothesis of a £ sex capable of autodifferentiation and of a $ sex depending on an
androgen hormone has been verified in several gonochoric or hermaphrodite invertebrates.
In order to test the validity of this hypothesis in the hermaphrodite Eisenia foetida we have
investigated the influence of the gonads' environment on their differentiation by transplanting
undifferentiated gonads, dorsally and ventrally, on different parts of the body. The gonads,
taken with the adjacent wall of the body from new-born worms, are grafted on worms of the
same age; some grafts do, others do not, retain their nervous system.
The control transplantation in which a graft of a given presumptive sex is transplanted in
a region of the same sex can lead to inversions. These inversions have a rare and short-lived
character in the gonads coming from presumptive testes. They are more frequent and more
or less durable in the gonads coming from presumptive ovaries. These results can only be
explained by the existence, within the grafts of the two presumptive sexes, of a dominant
relationship between one and the other sexual potentiality which can be momentarily inverted
by trophic disturbances caused by the transplantation.
The heterosexual transplantations, in which a graft of a given presumptive sex is transplanted in the region of the opposite sex, show that the frequency of the inversions is doubled
in relation to the frequency obtained in the control transplantations. The inversions which
occur in the presumptive testes can be lasting and even permanent. These results lead to
the opinion that to the effects of transplantation is added an inductive action from the host,
leading to masculinity in the 3 region and femininity in the 9 region.
The transplantations outside of the sexual ventral regions lead to inversions of which the
character and frequency recall those obtained in the control transplantations. They suggest
that these regions are devoid of inductive sexualizing power. The very slight variations of
frequency of the inversions observed along the antero-posterior and dorso-ventral axes
can be explained by the existence of physiological gradients acting on the balance of the
1
Adresse de Vauteur: Laboratoire de Zoologie A, Universite de Bordeaux I, Avenue des
Facultes, 33405 Talence, France.
144
J. C. RELEXANS
graft's own potentialities. The removal of the nervous system in the grafts shows that this
system plays a part, probably trophic, in favour of the masculine potentialities of the graft.
In conclusion, our experiments lead to the rejection of the hypothesis of the t sex capable
of autodifferentiation in Eisenia, in order to adopt that of a sexual balance between the J
and ? potentialities determining, according to their dominant relationship, the synthesis of
<$ or $ 'inductors' respectively in the <S and ? ventral regions. These inductors act in turn
on the bipotential sexual cells.
INTRODUCTION
Les travaux fondamentaux de Charniaux-Cotton (1957) sur l'Amphipode
Orchestia gammarella ont fourni un schema explicatif simple de la differenciation
sexuelle primaire. Selon ce modele, les gonocytes primordiaux (ou protogonies),
elements bipotentiels, se developpent dans le sens $ sous l'influence d'un
facteur androgene hormonal et dans le sens $ lorsque le taux de ce facteur est
insuffisant. On dit alors qu'il y a 'autodifferenciation ovarienne' (CharniauxCotton, 1959a).
Ce modele explicatif s'est trouve verifie chez de nombreux invertebres gonochoriques et hermaphrodites. Parmi les gonochoriques, les cas les plus nets
d'autodifferenciation ovarienne ont ete decrits chez divers Crustaces (CharniauxCotton & Ginsberger-Vogel, 1962; Juchault & Legrand, 1964), chez le Myriapode Lithobius forficatus (Zerbib, 1966), chez le Coleoptere Lampyris noctiluca
(Naisse, 1966) et, parmi les hermaphrodites protandres, chez quelques Crustaces
(Charniaux-Cotton, 19596; Berreur-Bonnenfant, 1962, 1963; Berreur-Bonnenfant & Charniaux-Cotton, 1965) ainsi que divers Mollusques (Streiff, 1967;
Guyard, 1971).
Chez les Oligochetes, qui possedent a la fois des testicules et des ovaires et
sont des hermaphrodites simultanes, le determinisme de la differenciation
sexuelle est mal connu. On sait seulement qu'a la suite d'un arret prolonge de la
gametogenese du a des conditions defavorables telles le jeune (Herlant-Meewis,
1962, 1967; Schoumacker, 1969; Relexans, 1970«; Lattaud, 1971) ou ladecerebration (Herlant-Meewis, 1967), certaines cellules des testicules peuvent devier
vers l'ovogenese tandis que les ovaires ne sont pas affectes. II est permis de
penser que les conditions experimentales ayant momentanement affaibli le
facteur androgene, une ovogenese fugace a pu se manifester par autodifferenciation (interpretation de Brien, 1966).
Afin d'eprouver l'hypothese de l'existence d'un facteur androgene unique
chez Eisenia foetida, nous avons transplants des gonades indifferenciees a
divers niveaux du corps. De cette maniere, nous avons etudie l'influence de
l'environnement sur la differenciation des transplants. Les resultats de ces
recherches font l'objet du present article.
Transplantations de gonades indifferenciees
145
Fig. 1. Gonades normales. (A) Ovaire (fragment); (B) testicule. Pg, Protogonies; Pm,
premeioses; An, auxocytes; F.s., follicules spermatiques. Hematoxyline ferrique.
MATERIEL ET METHODES
Les vers utilises dans nos experiences appartiennent a l'espece Eiseniafoetida
variete typica. Us possedent deux paires de testicules dans les segments 10-11
et une paire d'ovaires dans le segment 13. Chez les adultes (vers de 5 a 6
semaines) eleves dans des conditions favorables (de temperature, humidite et
nutrition), les gonades fonctionnent continuellement et simultanement. A leur
base se trouve un stock indifferencie de protogonies. Dans les ovaires ces
elements evoluent en ovogonies, puis en ovocytes premeiotiques et enfin en
auxocytes (Fig. 1A). Dans les testicules, ils fournissent des spermatogonies
organisees en follicules spermatiques, la meiose ne se produisant qu'apres la
liberation des follicules dans le coelome et les vesicules seminales (Fig. IB).
Chez les vers nouveau-nes, les gonades sont identiques et sexuellement indifferenciees. Elles sont constitutes d'un nodule mesodermique renfermant
quelques protogonies. Peu de jours apres l'eclosion les gonies apparaissent,
semblables dans les deux sexes en microscopie optique. En realite, la microscopie electronique prouve qu'elles sont deja differentes suivant le sexe (Chapron
& Relexans, 1971). Aussi, le prelevement des gonades indifferenciees doit-il
etre effectue tres tot apres la sortie du cocon, avant Papparition des premieres
gonies. A ce stade, les gonades sont beaucoup trop petites pour etre prelevees de
facon selective.
IO
E M B 30
146
J. C. RELEXANS
Recevcur (face ventrale)
Niveau dc
la greffc
Recevcur (face dorsale)
Niveau de
la grellc
Donncur
5 6
5 6
10-1
13
17 IS
17 IS
Teslicules
GrefTon <f
Fig. 2. Combinaisons entre donneurs et receveurs pour des greffons <$.
Nous avons done preleve, chez des donneurs nouveau-nes, les testicules ou
les ovaires presomptifs avec la paroi du corps adjacente (tegument et musculature, bulbes setigeres, somatopleure), cette paroi etant, suivant le cas, pourvue
ou non de son systeme nerveux. Chaque transplant est greffe dans une excision
de meme taille pratiquee chez un receveur egalement nouveau-ne, dans la
region ventrale de meme sexe (transplantation temoin), ou de sexe oppose
(transplantation heterosexuelle), ou encore en dehors de la region genitale
ventrale. Meme lorsque la transplantation a lieu dans une region genitale, il
importe de noter que, dans la plupart des cas, les gonades de l'hote persistent
ou sont regenerees.
A titre d'exemple, la Fig. 2 montre un transplant $ et illustre, pour un tel
transplant, les combinaisons realisees entre donneurs et receveurs.
RESULTATS ET COMMENTAIRES
Quatre a huit semaines apres l'operation, la plupart des gonades transplanted
se sont differenciees au sein du greffon. On peut les classer en trois categories:
(1) La premiere categorie correspond aux gonades differenciees conformement a leur sexe presomptif.
(2) La deuxieme renferme les gonades dans lesquelles une lignee heterodoxe
(non conforme au sexe presomptif) existe, peu developpee, au sein de la gonade
par ailleurs normale (ovotestis). Ainsi, dans les ovotestis issus de testicules
presomptifs, la lignee $ est seulement constitute, selon les cas, de quelques
cellules en premeiose (Fig. 3 A) ou encore de quelques auxocytes situes vers
l'extremite distale (Fig. 3B, C). Dans les ovotestis derives d'ovaires presomptifs,
la lignee $ n'est represented que par quelques follicules spermatiques ages
(Fig. 4A, B).
Transplantations de gonades indijferenciees
147
Fig. 3. Gonades issus de testicules presomptifs. (A-C) Ovotestis a phase V fugace;
(D, E) ovotestis a phase ? durable; (F) ovaire (inversion totale). Legende: Voir Fig. 1.
148
J. C. RELEXANS
D
Fig. 4. Ovotestis issus d'ovaires presomptifs. (A, B) Ovotestis a phase 3 fugace;
(C, D) ovotestis a phase <J durable. R. <3, region <j; F.s.a., follicules spermatiques
ages; F.s.j., follicules spermatiques jeunes; F.s.m., follicules spermatiques ages en
meiose.
Transplantations de gonades indifferenciees
149
Dans chacun de ces ovotestis, le stade evolutif precis atteint par toutes les
cellules de la lignee heterodoxe et le nombre restreint de ces cellules montrent
que la phase d'inversion a du etre breve. Nous avons done appele de telles
gonades des ovotestis a inversion fugace.
(3) La troisieme categorie correspond aux gonades dans lesquelles une
lignee heterodoxe, bien developpee, montre des stades devolution varies de ses
cellules. Ici la duree de la phase d'inversion a du etre plus longue et nous
parlerons de gonades a inversion durable. Les ovotestis derives de testicules presomptifs montrent une region $ plus ou moins etendue, a premeioses et auxocytes (Fig. 3D, E); l'inversion des testicules peut meme etre complete (Fig. 3F).
Les ovotestis issus d'ovaires presomptifs presentent une region $ a follicules
de differents ages (Fig. 4C, D); 1'inversion totale des ovaires n'a pas ete
observee.
Les tableaux ci-apres rendent compte des resultats obtenus selon les niveaux
de transplantation (indiques par les numeros des segments qui recoivent les
transplants). Pour chaque type de transplantation nous avons determine les
pourcentages des diverses categories d'inversions, ainsi que leur pourcentage
total, par rapport au nombre N de gonades greffees differenciees au terme de
l'experience. Le pourcentage total figure sur la derniere ligne de chaque tableau.
La comparaison des proportions d'inversions obtenues selon les differents
niveaux a donne lieu a des calculs statistiques de signification (Schwartz, 1963),
precises dans le texte entre parentheses. Ces calculs permettent d'evaluer le
risque pris en affirmant que la difference entre deux proportions n'est pas
seulement fortuite. Lorsque ce risque est inferieur a 5 %, on admet habituellement que la difference est significative.
1. TRANSPLANTATIONS SUR LA FACE VENTRALE DU RECEVEUR
A. Grejfons presomptifs <$
(1) Grejfons pourvus de leur systeme nerveux {Tableau 1)
Nous constatons que le pourcentage d'inversions est faible quel que soit le
niveau de la transplantation. La proportion la plus elevee est observee dans la
serie des transplantations heterosexuelles, mais le calcul montre qu'il n'y a pas
de differences significatives entre la serie temoin prise comrae reference et
chacune des trois autres series.
11 faut neanmoins remarquer que la serie des transplantations heterosexuelles
est caracterisee par la presence d'inversions durables, ce qui la distingue nettement des autres. II parait done judicieux de comparer les resultats obtenus dans
la region $ a ceux obtenus dans les autres regions considerees ensemble.
Dans ces conditions, le calcul statistique conduit aux resultats suivants: Le
pourcentage total d'inversions dans la region $ differe significativement de
celui obtenu dans Vensemble des trois autres regions (,\'2C = 4,09; ddl = 1).
150
J. C. RELEXANS
Tableau 1
Niveau de transplantation
Testicules (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables ou
definitives
% Total d'inversions
5-6
10-11
Transplantations
temoins
13
Transplantations
heterosexuelles
17-18
57
57
43
40
3
51
44
3
4
42
39
3
0%
7%
13,7 %
71 V
1 l
»
/o
Tableau 2
Niveau de transplantation
Testicules (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables ou
definitives
% Total d'inversions
5-6
10-11
13
40
38
2
24
42
55
22
2
20
49
5
17
6
52,4 %
10,9%
5%
0
10/
<M /o
17-18
Cette difference devient hautement significative si Ton considere les pourcentages d'inversions durables (caleul exact; 2p = 0,009).
(2) Greffons denerves {Tableau 2)
II ressort de ce tableau que les inversions observees dans la region £ du
porte-grefTe represented un pourcentage eleve, du essentiellement a la grande
frequence des inversions durables. L'originalite de la region $ apparait done ici
de facon encore plus nette que dans les experiences precedentes.
En dehors de cette region les inversions, toujours fugaces, ont une frequence
faible mais legerement plus elevee que dans les transplantations de greffons
pourvus de leur systeme nerveux. Le caleul montre cependant que cette difference n'est pas significative.
B. Greffons pre'somptifs $
(1) Greffons pourvus de leur systeme nerveux {Tableau 3)
Quel que soit le niveau de la transplantation, les pourcentages de masculinisation des ovaires presomptifs greffes sont eleves; les inversions sont fugaces
ou durables.
Le caleul montre qu'il n'y a pas de differences significatives entre les regions
anterieure, femelle et posterieure. Au contraire, par rapport a la serie temoin
prise comme reference, la frequence des inversions dans la region <$ est tres
elevee et hautement significative (x2 = 12,9; ddl = 2); elle met en evidence le
caractere particulier de la region #.
Transplantations de gonades indifferenciees
151
Tableau 3
Niveau de transplantation
N
Ovaires (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables
% Total d'inversions
5-6
10-11
Transplantations
heterosexuelles
13
Transplantations
temoins
17-18
25
15
7
3
40%
28
7
5
16
75%
29
19
6
4
31
24
6
1
34,4%
22,5 %
Tableau 4
Niveau de transplantation
N
Ovaires (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables
% Total d'inversions
5-6
10-11
13
17-18
31
24
4
3
23
14
4
5
32
23
5
4
29
24
4
1
22,5 %
39,1%
28,1 %
17,2%
(2) Greffons denerves (Tableau 4)
La nature et la frequence des inversions sont voisines, quel que soit le niveau
de la transplantation. Le calcul montre qu'il n'y a pas de differences significatives entre les quatre series. Le caractere particulier de la region <J, que nous
avions mis en evidence par transplantation de greffons $ pourvus de leur
systeme nerveux, n'apparait plus lorsque ces greffons sont denerves.
En dehors de la region <$, nous constatons ici des pourcentages d'inversions
generalement plus faibles que lors des transplantations de greffons ayant
conserve leur systeme nerveux, mais ces differences sont discretes et non
signincatives.
En resume, nos experiences de transplantations a differents niveaux de la face
ventrale permettent de degager, par rapport aux regions extra-genitales, l'originalite de la region $ d'une part et celle de la region $ d'autre part.
La region $ est caracterisee par une augmentation significative de la frequence
des inversions de greffons <$ places a son niveau et, surtout, par l'apparition
d'inversions durables. Ces phenomenes sont beaucoup plus accentues lorsque
les greffons sont denerves.
La region <$ est caracterisee par une augmentation tres forte de la frequence
des inversions de greffons $ pourvus de leur systeme nerveux places a son
niveau; cette augmentation de frequence est tres attenuee lorsque les greffons
sont denerves.
152
J. C. RELEXANS
2. TRANSPLANTATIONS SUR LA FACE DORSALE DU RECEVEUR
A. Greffons presomptifs $
(1) Greffons powvus de leur systeme nerveux (Tableau 5)
Quel que soit le niveau de transplantation, toutes les inversions observees
sont de caractere fugace. Le calcul montre qu'il n'y a pas de differences significatives entre les pourcentages d'inversions dans les quatre series. L'originalite
de la region $ n'apparait done plus sur la face dorsale.
Par rapport aux transplantations ventrales de greffons pourvus de leur
systeme nerveux, nous constatons ici une augmentation presque generate de la
frequence des inversions. Pour l'ensemble des niveaux (a l'exception de la
region $), le calcul montre en effet que cette augmentation est significative
(X2 = 7,5; ddl = 1).
(2) Greffons denerves (Tableau 6)
Seuls les niveaux 10-11 et 13 ont ete mis a l'epreuve.
Les inversions observees sont fugaces et de frequence voisine. Par rapport aux
resultats obtenus sur la face dorsale avec des greffons ayant conserve leur
systeme nerveux, le pourcentage global d'inversions est ici plus eleve. II en est
de meme par rapport aux transplantations ventrales de greffons denerves
(region $ exclue). Neanmoins, le calcul montre que ces differences ne sont pas
significatives.
B. Greffons presomptifs $
(1) Greffons pourvus de leur systeme nerveux (Tableau 7)
Les resultats sont tres voisins a tous les niveaux, sauf dans le 13e segment ou
il n'apparait pas d'inversions durables. En fait, le calcul montre que la difference
entre la region $ et l'ensemble des autres regions n'est pas significative (x2c =
3,11; ddl = 1).
Par rapport aux transplantations ventrales de greffons pourvus de leur
systeme nerveux, nous constatons ici que la frequence des masculinisations tend
a s'abaisser, mais cette tendance manque de nettete et n'est pas significative.
(2) Greffons denerves (Tableau 8)
Le calcul montre que la difference constatee entre ces deux series n'est pas
significative (calcul exact, 2p = 0,26).
Par rapport aux resultats obtenus sur la face dorsale avec des greffons ayant
conserve leur systeme nerveux, il apparait ici une difference significative du
pourcentage global d'inversions (#2 = 4,70; ddl = 1).
Nous constatons egalement dans cette experience une diminution du pourcentage global d'inversions par rapport aux transplantations ventrales de
greffons denerves, mais le calcul ne donne pas de signification a cette diminution.
153
Transplantations de gonades indifferenciees
Tableau 5
Niveau de la transplantation
N
Testicules (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables
% Total d'inversions
5-6
10-11
13
17-18
34
27
7
39
33
6
29
23
6
43
40
3
20,6%
15,4%
20,7 %
7V
1
/o
Tableau 6
Niveau de transplantation
5-6
N
Testicules (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables
% Total d'inversions
10-11
13
20
16
4
16
12
4
20%
25%
17-18
Tableau 7
Niveau de la transplantation
N
Ovaires (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables
% Total d'inversions
5-6
10-11
13
26
17
3
6
34,6 %
22
14
3
5
36,4%
19
14
5
—
26,3 %
17-18
20
13
4
3
35%
Tableau 8
Niveau de la transplantation
N
Ovaires (pas d'inversion)
Inversions fugaces
Inversions durables
% Total d'inversions
5-6
10-11
13
20
16
1
3
20%
12
12
—
—
0°/,
17-18
En resume, l'ensemble de nos resultats peut etre expose de la fagon suivante:
- Les transplantations temoins, dans lesquelles un greffon d'un sexe presomptif donne est place dans la region ventrale de meme sexe, peuvent donner
lieu a des inversions dont le caractere et la frequence servent de reference. Pour
les greffons $ la frequence des inversions est faible et leur caractere fugace;
pour les greffons $ la frequence est elevee et les inversions peuvent etre fugaces
ou durables.
- Les transplantations heterosexuelles, dans lesquelles un greffon d'un sexe
donne est place dans la region ventrale de sexe oppose, fournissent des inversions dont la frequence est deux fois plus elevee que lors des transplantations
154
J. C. RELEXANS
temoins et, pour les greffons <$, des inversions durables qui ne sont pas observees
dans les transplantations temoins.
- En dehors des regions genitales ventrales, les greffons d'un sexe donne
peuvent presenter des inversions, dont le caractere et la frequence sont voisins
de ceux des inversions obtenues dans les transplantations temoins. Les variations
de frequence observees autour du taux d'inversion de la serie temoin dependent
du lieu de la transplantation et de l'innervation du greffon.
D'une maniere generate, les greffons $ apparaissent plus frequemment
feminises s'ils sont denerves, s'ils sont places sur la face dorsale, et (de facon
moins nette) lorsqu'ils sont greffes posterieurement. Dans les memes conditions,
cette tendance est exactement inversee si Ton examine les mascuiinisations des
greffons ?. Ces variations sont discretes, surtout le long de I'axe anteroposterieur. Dans la plupart des cas, le calcul montre qu'elles ne sont pas
signiftcatives.
C'est cet ensemble de resultats que nous allons maintenant discuter.
INTERPRETATION ET DISCUSSION
Le schema explicatif de ' l'autodifferenciation ovarienne' suppose la bipotentialite fondamentale des protogonies. Les inversions obtenues dans les gonades
des deux sexes, au cours de nos experiences de transplantations, montrent qu'en
effet les protogonies des ovaires comme celles des testicules sont bipotentielles.
Elles peuvent evoluer vers la spermatogenese ou vers l'ovogenese selon les
proprietes sexualisantes de leur environnement somatique, ce qui est en accord
avec le schema de Charniaux-Cotton.
Ce schema suppose aussi l'existence d'un facteur androgene unique, de nature
hormonale, determinant lorsqu'il est present a un taux suffisant la differenciation
cJ. Peut-on expliquer nos resultats dans le cadre de cette hypothese ?
(1) Dans les transplantations temoins, le greffon se trouve place dans les
memes conditions topographiques que s'il etait reste en place; de plus, revolution ontogenique de son environnement est semblable a celle qui se produit
chez les vers non operes. Les inversions observees dans les gonades greffees ne
peuvent done etre attribuees qu'a des troubles physiologiques ayant pour siege
le greffon et pour cause la transplantation elle-meme. Essayons de preciser la
nature de ces troubles physiologiques.
Les inversions resultant des transplantations-temoins de testicules ont un
caractere fugace, comme les inversions observees chez des vers nourris apres
une longue periode de jeune. Elles semblent relever de la mime explication, le
greffon se trouvant en etat de deficience trophique temporaire avant son
integration definitive au porte-greffe. Les troubles physiologiques inherents a la
greffe pourraient done etre de nature trophique. La frequence d'inversion, plus
elevee au cours des transplantations que dans les experiences de jeune (ou cette
frequence est voisine de 5 %; Relexans, 1970&), semble indiquer seulement que
Transplantations de gonades indifferenciees
155
les troubles trophiques, graduels dans Porganisme en etat de jeune, sont plus
'profonds' dans les transplants.
Quoi qu'il en soit, on pourrait faire intervenir, lors des transplantations
comme pour les experiences de jeune, un afFaiblissement momentane du facteur
androgene, qui favoriserait un retour fugace des testicules vers rautodifferenciation $. Les resultats des transplantations temoins de testicules ne contredisent
done pas l'hypothese d'un sexe $ capable d'autodifferenciation.
Pour ce qui concerne les transplantations temoins d'ovaires, les inversions
sont fugaces ou durables et de frequence elevee (30 %). Nous pouvons les
attribuer aux memes causes que celles qui provoquent les inversions de greffons
<$ mais il est plus difficile de les integrer dans le cadre de 1'hypoth.ese d'un sexe $
capable d'autodifferenciation. Nous devons en effet supposer, pour cela, que le
facteur androgene est present dans la region $, a un taux suffisant pour provoquer la differenciation $ dans les greffons $ lorsque ceux-ci sont physiologiquement alteres par la transplantation. En d'autres termes, cela signifierait que,
normalement, la differenciation $ ne serait pas due a un taux insuffisant
d'hormone androgene dans la region $ mais a une insensibilite des ovaires a
1'hormone androgene. Cette insensibilite pourrait avoir deux origines possibles:
elle pourrait etre due a l'absence d'un maillon entre 1'hormone androgene et les
protogonies, ou bien a la presence d'une activite specifique, inhibitrice de
1'hormone androgene, au niveau de l'ovaire. Le fait que rinsensibilite de
I'ovaire soit attenuee a la suite des troubles trophiques inherents a la greffe,
plaide en faveur de la deuxieme origine. On concoit en effet que ces troubles
trophiques capables de sensibiliser les ovaires au facteur androgene doivent
agir en deprimant une activite specifique et non pas en etablissant un intermediaire qui n'existait pas entre 1'hormone androgene et les gonocytes.
Ainsi, en admettant l'existence dans la region $ d'une hormone androgene
responsable des inversions ovariennes, nous sommes conduit a supposer aussi
la presence d'une activite specifique de cette raeme region, inhibitrice de cette
hormone. Cette activite specifique ne s'accorde pas avec l'idee que Ton se fait
habituellement de Pautodifferenciation ?.
Pour expliquer les resultats des transplantations temoins, nous proposons
done une autre hypothese: il existerait au sein de tous les greffons des potentialites somato-dependantes $ et £, l'une dominant l'autre (dominance <$ dans
les greffons #, dominance $ dans les greffons $). Les troubles trophiques dus
a la transplantation, en affaiblissant specifiquement la potentialite dominante,
permettraient provisoirement la manifestation de la potentialite dominee.
L'inversion sexuelle serait done l'indice d'un renversement momentane de la
dominance des deux potentialites du greffon.
Dans le cadre de cette hypothese, nous sommes conduit a admettre chez
l'animal normal l'existence simultanee de deux potentialites dans les segments
genitaux, la potentialite $ dominant dans les segments 10-11, la potentialite $
dominant dans le segment 13.
156
J. C. RELEXANS
(2) Les transplantations heterosexuelles, au cours desquelles le grefifon d'un
sexe presomptif donne est greffe dans la region de sexe oppose, provoquent, pour
les greffons des deux sexes, des inversions dont la frequence est deux fois plus
elevee que lors des transplantations temoins. Dans les greffons <$ apparaissent des
inversions durables que Ton n'observe pas au cours des transplantations
temoins.
Dans l'hypothese d'un sexe $ capable d'autodifferenciation et d'un facteur
hormonal androgene, ces resultats ne pourraient etre expliques que par une
difference importante du taux d'hormone androgene entre la region $ (a taux
eleve) et la region $ (a faible taux). Les regions <$ et $ etant tres voisines, il
nous semble que l'hypothese de la nature hormonale du facteur androgene ne
convient pas.
L'influence de la region genitale d'un sexe donne sur les greffons de sexe
oppose semble avoir pour origine la physiologie locale particuliere des tissus
somatiques du receveur, lesquels entourent le greffon. Elle parait s'exercer sur
les gonocytes transplantes, par l'intermediaire des tissus somatiques du greffon.
Tout se passe comme si le soma des segments genitaux de l'hote (paroi du
corps, somatopleure ou encore tissu conjonctif des gonades restees en place ou
regenerees) accentuait dans le soma du greffon un renversement de la dominance, deja amorce par les troubles physiologiques inherents a la transplantation
elle-meme, de ses potentialites propres.
II serait premature de vouloir preciser la nature des facteurs qui interviennent
depuis les tissus de l'hote jusqu'aux gonocytes transplantes mais il pourrait
s'agir de facteurs locaux apparentes a des 'inducteurs'.
Quoi qu'il en soit, d'apres l'hypothese que nous avons emise plus haut, la
dominance d'une potentialite sur l'autre dans la region d'un sexe donne determinerait chez l'animal normal la synthese d' 'inducteurs' # dans les segments
10-11, $ dans le segment 13, intervenant a leur tour sur la differentiation des
gonocytes contenus dans leur champ d'action.
(3) En dehors de la region genitale ventrale, la nature et la frequence des
inversions, pour les greffons d'un sexe presomptif donne, sont voisines de celles
obtenues au cours des transplantations temoins. Le resultat le plus remarquable
est la disparition ou l'attenuation, sur la face dorsale des segments genitaux, des
proprietes sexualisantes que nous avions mises en evidence a leur niveau sur la
face ventrale. Ce resultat plaide en faveur de la nature inductrice des facteurs
de la sexualisation dont l'action, dans ces regions, apparait localisee a la face
ventrale du ver.
Nous pensons qu'en dehors de la region sexuelle ventrale, les greffons expriment leur bipotentialite sexuelle en fournissant pour chaque niveau de transplantation un certain pourcentage d'inversions. Ce pourcentage subit, le long
des axes antero-posterieur et dorso-ventral, des variations relativement faibles
par rapport a ce qui se passe dans les transplantations temoins, mais dont nous
devons neanmoins tenir compte.
Transplantations de gonades indifferenciees
157
Dans le cadre de Phypothese que nous avons formulee, deux explications sont
possibles:
- ou bien il existe le long de ces axes un double gradient de sexualisation
(resultant de l'extension des inducteurs $ et ? en dehors de la region sexuelle),
trop subtil pour etre mis nettement en evidence par nos experiences;
- ou bien les regions extra-genitales sont depourvues de pouvoir sexualisant
propre. Dans ce dernier cas, les faibles differences constatees dans la frequence
des inversions selon les niveaux pourraient etre attributes aux conditions locales
differentes de la prise des greffons, elles-memes en relation avec des variations
des proprietes physiologiques le long des axes antero-posterieur et dorsoventral.
A ce propos, nous avons constate, pour les greffons <$, une difference significative dans la frequence des inversions suivant que les transplantations etaient
ventrales ou dorsales. Les greffons $ sont plus frequemment inverses sur
la face dorsale. Pour les greffons 9, il est interessant de noter la tendance
inverse, bien que la difference ne soit pas significative.
Les recherch.es entreprises sur la regeneration ont montre en particulier que
les moities dorsale et ventrale de la paroi du corps n'ont pas les memes proprietes morphogenetiques (Avel, 1932). L'existence d'un gradient morphogenetique dorso-ventral est un argument en faveur d'une activite physiologiquc
differente selon cet axe et cette activite pourrait intervenir dans la rapidite de la
prise et de l'integration du greffon. L'activite physiologique plus faible de la
face dorsale determinerait pour le greffon des conditions biologiques moins
bonnes que celles offertes par la face ventrale. Dans ces conditions, l'equilibre
des potentialites sexuelles du greffon serait deplace, vers une feminisation plus
frequente pour les greffons <$, ou encore une masculinisation moins frequente
pour les greffons $. En d'autres termes, l'elaboration (synthese) de l'inducteur
J1 ou de l'inducteur $ dependrait, a un moment donne, de 1'etat d'equilibre
d'une balance physiologique entre les potentialites ^ et $ du greffon. Les
conditions les plus mediocres de prise du greffon feraient pencher la balance
dans le sens de la feminisation.
Ce que nous venons de dire a propos des moities dorsale et ventrale pourrait
etre repris a propos de l'axe antero-posterieur, le long duquel un gradient
cephalo-caudal de regeneration a ete mis en evidence (Abeloos, 1955). Neanmoins, le caractere discret et parfois non lineaire de la variation des taux
diversions le long de cet axe interdit d'etablir un parallelisme trop strict entre
un gradient cephalo-caudal d'activite physiologique et une gradation des
conditions biologiques des greffes.
La denervation des greffons atteste que c'est seulement dans la region $ que
l'inversion des greffons $ est fortement augmentee, et seulement dans la region
$ que l'inversion des greffons 9 est fortement diminuee. En dehors de la region
genitale, les differences observees dans la frequence des inversions entre transplants pourvus de leur systeme nerveux et transplants denerves sont discretes;
158
J. C. RELEXANS
elles indiquent neanmoins une tendance a l'inversion plus frequente pour les
greffons $ denerves, moins frequente au contraire pour les greffons $ denerves.
Dans les explants des deux sexes, ou le type d'inducteur synthetise pourrait
dependre de l'equilibre des potentialites sexuelles, la denervation deprimerait
done, de facon specifique, Vexpression de la potentialite <$.
Nous constatons en definitive une similitude d'effets entre la denervation
des explants d'une part, et les condition? estimees les plus defavorables a la
prise des greffons d'autre part. Considerant le role trophique du systeme
nerveux mis en evidence par de nombreux travaux (voir mise au point de
Durchon, 1967), une hypothese simple permettrait d'expliquer les resultats de
nos experiences: la denervation accentuerait dans le greffon l'etat d'hypotrophie
qui interviendrait a son tour dans la balance sexuelle en affaiblissant la potentialite masculine.
Avant de conclure, il convient de se demander si l'hypothese de l'existence de
deux potentialites sexuelles, l'une dominant l'autre et determinant de ce fait la
qualite <5 ou $ de l'inducteur, pourrait expliquer a la fois les resultats des
experiences de jeune et ceux des transplantations.
Rappelons que seul le sexe $ est affecte dans les experiences de jeune: la
potentialite $ apparait done plus sensible aux troubles trophiques que la
potentialite $. Dans le jeune, les troubles trophiques graduels sont insuffisants
pour affecter cette derniere.
Dans les transplantations, au contraire, les troubles trophiques sont suffisants
pour deprimer la potentialite ? dans les transplants $. 11 est evident que dans
des conditions identiques de transplantation, la potentialite <$ dominante dans
les greffons <$ doit etre encore plus profondement affectee. Dans les experiences
temoins par exemple, ou n'interviennent que les troubles trophiques de la transplantation elle-meme, la frequence des inversions devrait, en toute logique, etre
plus forte dans les transplants $ que dans les transplants $. Or, ce n'est pas ce
que Ton constate. II convient done d'analyser de plus pres les resultats des
transplantations temoins. Dans les transplantations de greffons $ (comme au
cours du jeune) les inversions sont toujours fugaces, ce qui indique un prompt
retablissement de la potentialite ^ dominante, des que cesse rhypotrophie. La
potentialite $ n'a done pu se manifester que pendant un temps tres court. Au
contraire, la presence d'inversions durables dans les transplants $ laisse
supposer qu'apres sa depression, la potentialite $ serait plus longue a se
retablir, laissant a la potentialite $ le temps de s'exprimer plus longuement,
des que les conditions trophiques sont a nouveau favorables. Cette difference de
dynamique dans l'expression des potentialites pourrait expliquer d'une part le
fort pourcentage d'inversions dans les transplants temoins d'ovaires, et, d'autre
part, le pourcentage relativement plus faible d'inversions dans les transplants
temoins de testicules.
Ainsi, la gravite des troubles trophiques dus a la transplantation se manifesterait par une frequence moyenne d'inversions caracteristique de chaque type
Transplantations de gonades indifferenciees
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(^ ou $) de transplant, qui serait justement celle observee dans les transplantations temoin?. A partir de cet etat de gravite, les conditions les plus mediocres de
prise du greffbn, ou encore la denervation de celui-ci, agiraient sur la potentialite
la plus sensible, c'est-a-dire la potentialite <$, modifiant les pourcentages
d'inversions par rapport aux transplantations temoins, dans le sens d'une
feminisation plus frequente pour les greffons £, d'une masculinisation raoins
frequente pour les greffons <j>.
CONCLUSION
Le modele explicatif de la sexualisation fonde sur l'existence d'une hormone
androgene unique ne semble pas pouvoir etre applique aux hermaphrodites
simultanes que sont les Lombriciens. Nos experiences de transplantations
conduisent a supposer l'existence de deux potentialites competitives somatodependantes dont le rapport de dominance determinerait la synthese de deux
inducteurs distincts o e t ?» dans la partie ventrale des segments genitaux
correspondants. En dehors de la region genitale ventrale, il ne semble pas y
avoir de determinants sexuels.
La relation de dominance entre les deux potentialites serait sous la dependance
d'un contexte physiologique plus general, peut-etre organise en gradients. Les
modifications de ce contexte physiologique par le jeune et, au sein des greffons,
par la transplantation elle-meme ou encore la denervation des greffons, seraient
susceptibles de bouleverser (plus ou moins longtemps, plus ou moins profondement) la relation de dominance des potentialites sexuelles et de provoquer
l'inversion.
Si nos hypotheses sont correctes, la bipotentialite de la region genitale
suppose, au niveau cellulaire, une bipotentialite genetique dans laquelle
certains genes sont actifs (potentialite dominante), d'autres reprimes (potentialite dominee). La dominance de la potentialite £ dans les cellules somatiques
des segments 10-11 et de la potentialite $ dans celles du segment 13 s'etablirait,
au cours du developpement embryonnaire, comme n'importe quelle differenciation organique, mais sans etre definitive.
De nouvelles etudes sont necessaires pour preciser les etapes qui se derouleraient depuis la mise en activite des genes des cellules somatiques jusqu'a la
differenciation des gonies sous l'influence des 'inducteurs' dont nous avons
suppose l'existence.
RESUME
L'hypothese d'un sexe ? capable d'autodifferenciation et d'un sexe 3 dependant d'une
hormone androgene a ete verifiee chez plusieurs invertebres gonochoriques et hermaphrodites.
Afin d'eprouver la validite de cette hypothese chez l'hermaphrodite Eisenia foetida nous
avons recherche l'influence de l'environnement sur la differenciation des gonades en tiansplantant des gonades indifferenciees, dorsalement ou ventralement, en differents endroits du
corps. Les gonades prelevees, avec la paroi du corps adjacente, sur des vers nouveau-nes sont
greffees sur des vers de meme age; les greffons possedent ou non leur systeme nerveux.
160
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Les transplantations temoins, dans lesquelles un greffon d'un sexe presomptif donne est
transplants dans la region de meme sexe, peuvent conduire a des inversions. Ces inversions
sont rares et de caractere fugace dans les gonades issues de testicules presomptifs; elles sont
plus frequentes et plus ou moins durables dans les gonades issues d'ovaires presomptifs. Ces
resultats ne peuvent etre expliques que par l'existence, au sein des greffons des deux sexes
presomptifs, d'une relation de dominance entre deux potentialites sexuelles (c? et V), qui peut
etre momentanement inversee par les troubles trophiques dus a la transplantation.
Les transplantations heterosexuelles, dans lesquelles un greffon d'un sexe presomptif donne
est transplants dans la region de sexe oppose, montrent que la frequence des inversions est
doublee par rapport a celle des inversions obtenues dans les transplantations temoins. Les
inversions qui atteignent les testicules peuvent etre durables et meme definitives. Ces
resultats conduisent a penser qu'aux effets de la transplantation s'ajoute une action inductrice
de la part du receveur, masculinisante dans la region S, feminisante dans la region V.
Les transplantations en dehors des regions sexuelles ventrales conduisent a des inversions
dont le caractere et la frequence rappellent ceux des inversions obtenues au cours des transplantations temoins. Elles suggerent que ces regions sont depourvues de pouvoir inducteur
sexualisant. Les faibles variations de frequence d'inversions observees selon les axes anteroposterieur et dorso-ventral peuvent etre expliquees par l'existence de gradients physiologiques
agissant sur Pequilibre des potentialites propres du greffon. L'enlevement du systeme nerveux
du greffon permet de constater que celui-ci joue un role, probablement trophique, favorisant
dans les greffons les potentialites masculines.
En conclusion, nos experiences conduisent a rejeter, chez Eisenia, l'hypothese d'un sexe 9
capable d'autodifferenciation pour adopter celle d'une balance sexuelle entre les potentialites
cJ et 9, determinant, selon leur relation de dominance, la synthese d' 'inducteurs' 3 ou 9.
Ces inducteurs, localises respectivement aux regions 3 et V- ventrales, agissent, a leur tour,
sur les cellules sexuelles bipotentielles.
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