Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus is not a simple

Ginekol Pol. 2014, 85, 509-515
P R A C E
O R Y G I N A L N E
po ł o ż n i c t wo
Retrograde diastolic blood flow in the aortic
isthmus is not a simple marker of abnormal
fetal outcome in pregnancy complicated by
IUGR – a pilot study
Obecność wstecznego przepływu rozkurczowego w cieśni aorty nie jest
prostym markerem złego rokowania dla płodu w ciąży powikłanej IUGR
– badania wstępne
112 !3
" #$%&1
1
Department of Perinatology and Gynecology, University of Medical Sciences, Poznań, Poland
University of Medical Sciences, Poznań, Poland
3
„Klinika Św. Rodziny” Hospital, Poznań, Poland
2
Abstract
Aim: To evaluate the relation between retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus and adverse perinatal
outcome in fetuses with IUGR.
Materials and Methods: The study included 33 fetuses with IUGR defined as the estimated fetal weight and
abdominal circumference under the 10th percentile for a given gestational age. The Doppler examination of the
blood flow in the aortic isthmus, umbilical artery, umbilical vein, middle cerebral artery, uterine arteries and ductus
venosus was performed regularly. The study population was further divided into two subgroups, depending on the
aortic isthmus blood flow direction, i.e. with and without retrograde isthmic diastolic flow. Furthermore, the relation
between Doppler blood flow parameters and determinants of the perinatal outcome was analyzed. The perinatal
outcome was reported as adverse if any of the following occurred: umbilical cord blood pH < 7,2; 5-minute Apgar
score < 7; respiratory distress syndrome, intraventricular hemorrhage (III/IV grade); necrotizing enterocolitis; sepsis;
intrauterine or neonatal death.
Results: There was no statistically significant difference in the incidence of adverse perinatal outcome between
the antegrade and retrograde isthmic blood flow groups. Moreover, the study showed no statistically significant
relationship between the retrograde blood flow in the aortic isthmus and the prevalence of abnormal flow in the
analyzed vessels.
Conclusion: Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus presents a low sensitivity and low predictive
value in predicting the adverse perinatal outcome in pregnancies complicated with IUGR.
Key words: aortic isthmus / Doppler / intrauterine growth restriction /
/ perinatal outcome /
Corresponding author:
Mariola Ropacka-Lesiak
Department of Perinatology and Gynecology, Poznan University of Medical Sciences
ul. Polna 33, 60-535 Poznan, Poland;
tel.: +48 601 765 336, fax: +48 61 8419 646
e-mail: [email protected].
Nr 7/2014
© Polskie Towarzystwo Ginekologiczne
Otrzymano: 12.12.2013
Zaakceptowano do druku: 15.01.2014
509
Ginekol Pol. 2014, 85, 509-515
P R A C E O R Y G I N A L N E
poł ożn i ct wo
Mariola Ropacka- Lesiak et al. Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus is not a simple marker of abnormal fetal outcome...
Streszczenie
Cel: Celem pracy była ocena związku między występowaniem wstecznego przepływu rozkurczowego w cieśni
aorty oraz nieprawidłowym rokowaniem dla płodu z cechami ograniczenia wzrastania (IUGR).
Materiał i metody: Badaniami objęto 33 płody z wykładnikami IUGR, który zdefiniowano na podstawie szacowanej masy ciała oraz obwodu brzucha płodu poniżej 10. percentyla dla danego wieku ciążowego. Przepływ krwi
w naczyniach oceniano regularnie metodą dopplerowską. Badaniami objęto przepływ krwi w cieśni aorty, tętnicy
pępowinowej, żyle pępowinowej, tętnicy środkowej mózgu, tętnicach macicznych oraz przewodzie żylnym. Grupa
badana została podzielona na dwie podgrupy, w zależności od kierunku przepływu krwi w cieśni aorty tj. na podstawie obecności lub nieobecności wstecznego przepływu rozkurczowego. Ponadto, przeanalizowano związek
pomiędzy parametrami dopplerowskimi przepływu krwi oraz wykładnikami nieprawidłowego stanu pourodzeniowego. Nieprawidłowy stan noworodka definiowano na podstawie następujących parametrów: pH z krwi pępowinowej
<7,2; punktacja w skali wg Apgar <7 w 5 minucie; zespół zaburzeń oddychania, krwawienie dokomorowe (klasa III
/ IV); martwicze zapalenie jelit; posocznica; zgon wewnątrzmaciczny lub noworodka.
Wyniki: Nie stwierdzono statystycznie istotnych różnic w częstości występowania niekorzystnego rokowania dla
noworodka między grupą bez i z wstecznym przepływem rozkurczowym w cieśni aorty. Ponadto, badania nie
wykazały statystycznie istotnego związku pomiędzy obecnością wstecznego przepływu krwi w cieśni aorty oraz
występowaniem nieprawidłowych wartości przepływu krwi w analizowanych naczyniach.
Wnioski: Obecność wstecznego przepływu rozkurczowego w cieśni aorty cechuje się małą czułością oraz niską
wartością predykcyjną w przewidywaniu niekorzystnego rokowania dla płodu w ciążach powikłanych IUGR.
Słowa kluczowe:
/ Doppler /
/ rokowanie /
Introduction
'()*'+",!
( - ) !
. - ( ) '+"
(! (/- ( 0 ) ! !# 4 0
!)! (/- &
( ) ) ( & ( )
)(0#5)!
6.-
-&))&))789#'
!
'+"&
)
6(0)!-!)):
);
))(!
7<=>?@AB9#
C()-(&!
&:
)
0&-
-.)!&-*+D',#5)
)!)E()(
F ( ) ( ) 0 )
& 0 &- ( ) -
. ) ! & - *G D',# !-!
!
) 0 -( )
( : ) 0 ( ) )
)&!&:)0#&0
: ) 0 *;H I;H J I;H, & ! ( 0 )!-!
)()'+"#K)0)
(0(!
!()!&
)((
)78<
=>AB9#
5) ( & : ) )!
) & ( ) ( (
)!-! '+" - )
510
!!(0
!!
( 0
! ! 7L 8M 889# ' &&))0*!-
-
)-!
,)(0*)
(&)&,#5))0(!
( & : )) ) )! : ) &
& ( & (! ) 0 0
#'!
!
))0)
()(-
-!# N!- ) !0! ( & : ) ' (##)#5)
( ) (/- 0
) ( & : )) ) )! )-#!))-!
!
)!-!!
78889#
5)!()-0)&
' ;
) ! '+" (#
5)!&0):
))!!
!((
!#
Aim
5)!()-0)&
) & : ) ' 0 !'+"(#
Materials and Methods
5) 0 - ( ) '+" (!&<MML<M88#4!)
(?M
( ( ) ! ) ( O /! &- ) /
!&(!(!)!!
&!!&))P8M)
© Polskie Towarzystwo Ginekologiczne
Nr 7/2014
Ginekol Pol. 2014, 85, 509-515
P R A C E
O R Y G I N A L N E
po ł o ż n i c t wo
Mariola Ropacka- Lesiak et al. Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus is not a simple marker of abnormal fetal outcome...
(;
.!
(!)>B)
&(0-
-#4&
!&-G5"))!
()&
)-
/&:)0#
0)(!()-#
;
& : 0!- (! &- !
("IHIB*"I )I
,)
0&(6-=#??#M !))
(
0;
#;
) .! ) ! )-)(0)!-!)
&-)!
()(00#;
(! ) & ( ( &- !0! -0-#;
&:
(!
) !& - *+, !& 0 *+H, !
& - *G, 0 *;H, *+5, ) )! *',# 5) - &-
) - . *D', ) + G )(GD'+D')&
*GD,#D'0)+&0L?)
&!)()GD'&!0
)&?)
7>9#GD/&!
()0P8#MB7>9#5)&():
)
()0:)+/
I;HI;H#;H&:))&
(0
.*DH'H,)
(0
: *I;H ;H,# H
&0 ) L?) & &! 7>9#
5)0()&:)!&0&
)
&(
:#5)
(
&!# 5) - ( &
:)
(!(D'0)
()Q)R#D'0S8#<J)
(
) Q)R &! 7>9# 5) - (
);
&)
)
7>@8<8=8>9#
' - ) & : )) ) )! ) ! ( & : 0 0)
)!(&:)))'
#5)-
(!(&
)())))00
))!!#(&(-
! ) ;
!
) ( ) )! ## & ) &) ( ) # (
& 6- 0(! ) : - )&()()&:##
()&))#$
0(! - ( ) & : )
- () 0 &
## )
):))
)
):789#,'(:
!-)-
(:/(O
( ! 0 ( : & ) !
:):/
(
!:6/#
D ! ) - # 5) 0 ! &
)- &) ) !& 8?!)
()-!#
Nr 7/2014
N&!&!)
(
()(O!&-
PA#<T
?!
UA
T
--!T
)!) * ''' 'H,T T
T!&)#
N. ! ) ) (
-&!)&!;
!
# 5) )
& ) ( )
:)'
0(&!;
!
)0-#5)
0
( &! ;
! ) &!
- &! & ! !# K0- /- 0 0
0 0 ( ;
! # 5
4)F.!
)
!
! ) # D! .
0))!!0
&# 5) !
&- ( ) ! ) !
& ) ) ) K)
# ' )!
)!&/!)
!!
)KFT)
)
!)-#)-
( ) 0 ( ) ! )
!#5)-
&- K 0 B#M *KK( '# <MMA, "
)D ' ( !
-# 5) 0 ( /
PM#M?#
Results
C
! ;
& : ! ) ' & # I
! ;
) ! ) - &#5)!
(
-
! ) ( & ! 5&'#"0-&))
&! & ! /- ) !
) ) ! & !#
0)
)&!&!
0
!)
&0!(6-#
4 ) : ) ' !
8 * V 8@, ) ) ) ) : < * V 8A,# 5) ) ( ) - ))
&)-
(&:)
' ! ) ) & ! 5& ''# 5) - /
((&)-
))
!))&!&!#
5) ) & ( ;
)
: ) )! !
# 5) )
& ) ( ) :
) ' 0 ( &! ;
! )0-#5)-
/((&)-;
!
&)
*5&''',#
5) 0 *0- /- 0 0
00,(;
!
(&!
!#5)))0-
&0)+GD+5#
© Polskie Towarzystwo Ginekologiczne
511
Ginekol Pol. 2014, 85, 509-515
P R A C E O R Y G I N A L N E
poł ożn i ct wo
Mariola Ropacka- Lesiak et al. Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus is not a simple marker of abnormal fetal outcome...
Table I. Demographic and obstetric data depending on the newborn outcome.
Normal neonatal
outcome
(n=17)
outcome
(n=16)
p
29,35 ± 5,99
28,13 ± 6,06
0,563
Primipara
60,00
73,33
Multipara
40,00
26,67
Female
70,59
66,67
Male
29,41
33,33
Gestational age at delivery (weeks)
37,12 ± 2,37
32,13 ± 3,36
0,000025
Birth weight (g)
Maternal age (years)
Parity (%)
0,699
Gender (%)
1,000
1932 ± 530
1155 ± 445
0,000184
Birth weight <2500 g (%)
82,35
100,00
0,229
Cesarean section (%)
88,24
100,00
0,274
Apgar 1’ (points)
9 (3-10)
8 (1-10)
0,025283
Apgar 5’ (points)
10 (9-10)
9 (5-10)
0,000843
Hospital stay after delivery (days)
13 ± 9
36 ± 20
0,001955
Oligohydramion (%)
41,18
40,00
1,000
Apgar – Apgar score
Table II. Demographic and obstetric data in groups with antegrade and retrograde flow in the aortic isthmus.
(n=16)
(n=17)
p
28,31 ± 6,81
29,18 ± 5,22
0,684
Primipara
78,57
56,25
0,260
Female
75,00
62,50
Male
25,00
37,50
34,38 ± 3,72
35 ± 3,98
0,645
50,00
29,41
0,296
1449 ± 558
1688 ± 680
0,286
Cesarean section (%)
93,75
93,75
1,000
25,00
0,00
0,101
Apgar 1’ (pkt)
8 (1-10)
9 (1-10)
1,000
Apgar 5’ (pkt)
9 (6-10)
10 (5-10)
0,424
12,50
13,33
1,000
24 ± 18
21 ± 19
0,504
RDS (%)
6,25
18,75
0,599
ICH (%)
18,75
12,50
1,000
ICH grade III/IV (%)
6,25
0,00
1,000
NEC (%)
12,50
6,25
1,000
Oligohydramion (%)
37,50
43,75
1,000
Intrauterine demise (%)
0,00
5,88
1,000
Neonatal death (%)
6,25
5,88
1,000
Adverse neonatal outcome (%)
56,25
41,18
0,494
Maternal age (years)
Parity (%)
Gender (%)
0,704
Gestational age at delivery (weeks)
Gestational age at delivery < 34 weeks (%)
Birth weight (g)
Hospital stay after delivery (weeks)
Apgar – Apgar score; RDS – respiratory distress syndrome; ICH – intracranial hemorrhage; NEC – necrotizing enterocolitis
512
© Polskie Towarzystwo Ginekologiczne
Nr 7/2014
Ginekol Pol. 2014, 85, 509-515
P R A C E
O R Y G I N A L N E
po ł o ż n i c t wo
Mariola Ropacka- Lesiak et al. Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus is not a simple marker of abnormal fetal outcome...
Table III. Distribution of Doppler results in groups with antegrade and retrograde flow in the aortic isthmus.
(n=16)
(n=17)
p
Abnormal MCA PI (%)
73,33
58,82
0,472
Abnormal UA PI (%)
83,33
66,67
0,640
UA AEDV/REDV (%)
21,43
46,15
0,237
UV pulsations (%)
28,57
42,86
0,695
UT PI (mean ± SD)
1,51 ± 0,96
1,46 ± 0,72
0,885
Abnormal UT PI (%)
54,55
57,14
1,000
UT notch (%)
83,33
42,86
0,051
0,00
14,29
1,000
Abnormal DV PVIV (%)
35,71
27,27
1,000
Abnormal CPR (%)
66,67
66,67
1,000
AoI – aortic isthmus, MCA- middle cerebral artery; PI- pulsatility index; UA, umbilical artery; AEDV – absent end-diastolic
flow; REDV – reversed end-diastolic flow; UV – umbilical vein; UT – uterine artery; DV – ductus venosus; PVIV –
pulsatility index for veins; CPR- cerebroplacental ratio;
Table IV. Sensitivity, specificity, positive predictive value, negative predictive value, likelihood ratio of Doppler parameters in relation to the abnormal newborn outcome.
sensitivity
(95% CI)
!"
(95% CI)
PPV
(95% CI)
NPV
(95% CI)
LR
#
0.44 (0.20-0.70)
0.41 (0.18-0.67)
0.41 (0.18-0.67)
0.44 (0.20-0.70)
0.7
Abnormal MCA PI
0.69 (0.41-0.89)
0.38 (0.15-0.65)
0.52 (0.30-0.74)
0.55 (0.23-0.83)
1.1
Abnormal UA PI
0.90 (0.59-0.99)
0.38 (0.14-0.68)
0.56 (0.31-0.78)
0.83 (0.36- 0.99)
1.5
UV pulsations
0.50 (0.23- 0.77)
0.79 (0.49- 0.95)
0.70 (0.35-0.93)
0.61 (0.36-0.83)
2.3
Abnormal UT PI
0.83 (0.52-0.98)
0.69 (0.39-0.91)
0.71 (0.42-0.92)
0.82 (0.48-0.98)
2.7
Abnormal DV PVIV
0.30 (0.07-0.65)
0.67 (0.38-0.88)
0.38 (0.09-0.76)
0.59 (0.33-0.82)
0.9
Abnormal CPR
0.82 (0.48- 0.98)
0.46 (0.19-0.75)
0.56 (0.30-0.80)
0.75 (0.35- 0.97)
1.5
PPV, positive predictive value; NPV, negative predictive value; LR, likelihood ratio; CI, confidence interval; AoI – aortic isthmus, MCA- middle
cerebral artery; PI- pulsatility index; UA, umbilical artery; UV – umbilical vein; UT – uterine artery; DV – ductus venosus; PVIV – pulsatility
index for veins; CPR- cerebroplacental ratio;
5) ( : ) ' ) &- 0- ( .!- >>W (&!!)-
(
*5&'H,#
Discussion
G- ( ) ! &! ) )
0(
!
&-'+")
! ( ( & ) ! ( 0- &)&/(0)&&-)
!!&&&)6(
0-#5)(
)
)!-!!
!(()
) - 0- ) ) !
(
!-!-&#
- !) ) & ;
!())!-!)
(
)!('+"(#
Nr 7/2014
;0-((!!))
:)!-!)
-!
&- '+" ) & ( ( )
)
!! ) ( ;
)&-(0
#-))
)
()!-!!##!()&:
)) ) ( )!# ' ) - ) ( ) ) ) (
0 (( - ) ) &-()(
0-78?9#
5) & : ) ' : ( )!-!
&0)
)
) ( 0 (/- - &(&)-
.78?8@9#5)(
) ' : ( ( )!-!
!
! ( !
788M889#
© Polskie Towarzystwo Ginekologiczne
513
Ginekol Pol. 2014, 85, 509-515
P R A C E O R Y G I N A L N E
poł ożn i ct wo
Mariola Ropacka- Lesiak et al. Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus is not a simple marker of abnormal fetal outcome...
C - /! !- &0 )
) & : )
' 0 !# K! ) ) 78A8L9 ) & & ' ! & ) ) ;
0(! / # ; # /
' ) / ( )
)! : . *'4', /0 -
( : 789# 0
)-()/()'4'0(!
() -
!
0 ) 0 0 ( 0
!# 5)- ( ) 'D' /- ) ) ( 0 ! )-
)
))0&!)&(
00
) ) &! / #
5)';
0&)
&)! ( (( ( / ( )0
!))!)&()
(
(0-789#
D
0(;#()
)! !
# 5) - ?8 ( *>8 ( ) 8M ( )
: ) ', 789# ; # !
):)'I;HI;H);H
- /- ) ) (
!
!-#
0-/()
(
:)')
(&!
!()0-()!
-*>>#MW,# 0)&))
(( ( &! !
! (/ !
# ' ) &0! -
&-;
(!)60
(&:
)))')&:00
*I;H 0- DKH
- 0-T
5XH!0 !.!! 0-,# 0
/- ) 0 ! )
!-:&:)))('
(
(/-789#')-( #
(!=<()'+"0-
/&)&:)
'
!-7<M9#
C))
#
:)')&!!
)-()
!)&!
!#5)((!-&0(#'
)0-&)))0
/:)!)
( !
) '+"#' -
&))
!))!
-(
&) ( ) ! &!
!
!
&0).
)!
()()(-#
+&-)&:&-((
(&!!)#'
) / !- ) ! &-));
)
0-#4)!!(-
0-!!
0()
-#
514
' - ) )
& )
(:)');
!
) ) & : ) ) 0
.!# 5) - ) -
/ )
& ) ( :
)')
!#$).
!
(!))-
.!
):)'!)&(
( ) + 0 (! ) (/-
7<8<<9# 0!7@A9)0
)
&:)'-)
)
(I;H)+78M889#
C ! ) ) /# 5)
( & ( ( 0 &-
0)G((&)
*A=#==W0#?B#B<W
0-,#5)
/ ) 0 !) &
.
&- & G !78A9#))(I;HJI;H)+
)
(
)+H)
)
: )) ) - / ) &
# 5) & ) (
&0:);H
:)'#D0))&
:)))(!0()'
: )) ) ))
)
-(078B<=9#
C)))(0
((7<>9#
4 # - ) 6 ( )!-!
) ! ) ) &! : ) ' & 8< ( &0 ) + G & 8 &( ) ) ) ;H 7<9 # 0
))
)#
# ) - (( ( ;
) ) & : ) + &
) ( ) ) : ) ' 78A9
) ) ) /- ) (
:)'))0
!
(
(78889#!!)
( ) : ) ' &( 0
))+;H7<8<?9#'))
0)
)
(0:)'0)&
(I;HI;H)+7<89#"#)
0 ;
! ) '4' ! )!
/- ) !- -
'+"7<@9# 0)()-)
&(<@(<B)
!6
(
!-
-'+"!;
!);H!-
0 ) ! ( (! /
&))(
!-#
0 ) & ( ) )
(/ - ) /
( & : ) ) '# ( ) &0 ) 0 0- # ' )(--())(-)
#
© Polskie Towarzystwo Ginekologiczne
Nr 7/2014
Ginekol Pol. 2014, 85, 509-515
P R A C E
O R Y G I N A L N E
po ł o ż n i c t wo
Mariola Ropacka- Lesiak et al. Retrograde diastolic blood flow in the aortic isthmus is not a simple marker of abnormal fetal outcome...
Conclusion
'!!-)!(&:)('
) 0 0 &! ! ( !
&- '+"#
: ) ' ( ) '+" ) &! ! ) & :
) ) 0# 5) ( :
) ' ) & !
(
-0-
-!
&-'+"#5)(
;
( ) ' !
) ! ( )!-!- !
!
) ( 0 () 0 #
7. Rizzo G, Capponi A, Arduini D, Romanini C. The value of fetal arterial, cardiac and venous
flows in predicting pH and blood gases measured in umbilical blood at cordocentesis in growth
retarded fetuses. BJOG. 1995, 102, 963-969.
8. Hecher K, Snijders R, Campbell S, [et al.]. Fetal venous, intracardiac, and arterial blood flow
measurements in intrauterine growth retardation: relationship with fetal blood gases. Am J
Obstet Gynecol. 1995, 173 (1), 10-15.
9. Eronen M, Kari A, Pesonen E, [et al.]. Value of absent or retrograde end-diastolic flow in
fetal aorta and umbilical artery as a predictor of perinatal outcome in pregnancy induces
hypertension. Acta Pediatr. 1993, 82, 919–924.
10. Fouron JC, Gosselin J, Amiel-Tison C, [et al.]. Correlation between prenatal velocity waveforms
in the aortic isthmus and neurodevelopmental outcome between the ages of 2 and 4 years. Am
J Obstet Gynecol. 2001, 184, 630–636.
11. Fouron JC, Gosselin J, Raboisson MJ, [et al.]. The relationship between an aortic isthmus
blood flow velocity index and the postnatal neurodevelopmental status of fetuses with placental
circulatory insufficiency. Am J Obstet Gynecol. 2005, 192, 497–503.
12. Gomez O, Figueras F, Martinez JM, [et al.]. Sequential changes in uterine artery blood flow
pattern between the first and second trimesters of gestation in relation to pregnancy outcome.
Ultrasound Obstet Gynecol. 2006, 28, 802–808.
13. Baschat AA. Relationship between placental blood flow resistance and precordial venous
Doppler indices Ultrasound Obstet Gynecol. 2003, 22, 561–566.
Acknowledgments
7KHDXWKRUVRIWKLVSDSHUKDYHQRFRQÀLFWRILQWHUHVWWRUHSRUW
14. Del Rio M, Martinez JM, Figueras F, [et al.]. Doppler assessment of fetal aortic isthmus blood
flow in two different sonographic planes during the second half of gestation. Ultrasound Obstet
Gynecol. 2005, 26, 170–174.
15. Fouron JC. The unrecognized physiological and clinical significance of the fetal aortic isthmus.
Ultrasound Obstet Gynecol. 2003, 22, 441–447.
16. Makikallio K. Opinion. Is it time to add aortic isthmus evaluation to the repertoire of Doppler
investigations for placental insufficiency? Ultrasound Obstet Gynecol. 2008, 31, 6–9.
17. Makikallio K, Jouppila P, Rasanen J. Retrograde net blood flow in the aortic isthmus in relation
to human fetal arterial and venous circulation. Ultrasound Obstet Gynecol. 2002, 19, 147–152.
18. Makikallio K, Jouppila P, Rasanen J. Retrograde aortic isthmus net blood flow and human fetal
cardiac function in placental insufficiency. Ultrasound Obstet Gynecol. 2003, 22, 351–357.
Oświadczenie autorów
1. Mariola Ropacka-Lesiak – autor koncepcji i założeń pracy, przygotowanie
manuskryptu – autor zgłaszający i odpowiedzialny za manuskrypt.
2. Joanna Świder-Musielak – zebranie materiału, przygotowanie manuskryptu,
współautor tekstu pracy, współautor protokołu, korekta i aktualizacja
literatury.
3. Małgorzata Wójcicka – zebranie materiału, współautor tekstu pracy,
współautor protokołu, korekta i aktualizacja literatury.
4. Anissa Hamid – współautor tekstu pracy, przygotowanie, korekta i
akceptacja ostatecznego kształtu manuskryptu.
5. Grzegorz H. Bręborowicz – ostateczna weryfikacja i akceptacja manuskryptu.
Źródło finansowania:
Praca nie była finansowana przez żadną instytucję naukowo-badawczą,
stowarzyszenie ani inny podmiot, autorzy nie otrzymali żadnego grantu.
Konflikt interesów:
Autorzy nie zgłaszają konfliktu interesów oraz nie otrzymali żadnego
wynagrodzenia związanego z powstawaniem pracy.
19. Kaukola T, Rasanen MD, Herva R, [et al.]. Suboptimal neurodevelopment in very preterm infants
is related to fetal cardiovascular compromise in placental insufficiency. Am J Obstet Gynecol.
2005, 193, 414–420.
20. Hidar S, Zaafouri R, Bouguizane S, [et al.]. Prognostic value of fetal aortic isthmus Doppler
waveform in intrauterine growth retardation: prospective longitudinal study. J Gynecol Obstet
Biol Reprod. 2004, 33 (8), 745-752.
21. Bonnin P, Fouron JC, Teyssier G, [et al.]. Quantitative assessment of circulatory changes in the
fetal aortic isthmus during progressive increase of resistance to umbilical blood flow. Circulation.
1993, 88, 216–222.
22. Sonesson SE, Fouron JC. Doppler velocimetry of the aortic isthmus in human fetuses with
abnormal velocity waveforms in the umbilical artery. Ultrasound Obstet Gynecol. 1997, 10,
107–111.
23. Kiserud T, Chedid G, Rasmussen S. Foramen ovales changes in growth-restricted fetuses.
Ultrasound Obstet Gynecol. 2004, 24, 141–146.
24. Hecher K, Snijders R, Campbell S, Nicolaides K. Fetal venous, intracardiac and arterial blood
flow measurements in intrauterine growth retardation: relationship with fetal blood gases. Am J
Obstet Gynecol. 1995, 173, 10–15.
25. Sonesson SE, Fouron JC. Doppler velocimetry of the aortic isthmus in human fetuses with
abnormal velocity waveforms in the umbilical artery. Ultrasound Obstet Gynecol. 1997, 10,
107–111.
26. Cruz-Lemini M, Crispi F, Van Mieghem T, [et al.]. Risk of perinatal death in early-onset
intrauterine growth restriction according to gestational age and cardiovascular Doppler indices:
a multicenter study. Fetal Diagn Ther. 2012, 32, 116–122.
Refe re nc e s :
1. Del Rio M, Martinez JM, Figueras F, [et al.]. Doppler assessment of the aortic isthmus and
perinatal outcome in preterm fetuses with severe intrauterine growth restriction. Ultrasound
Obstet Gynecol. 2008, 31 (1), 41-47.
2. Figueras F, Benavides A, Del Rio M, [et al.]. Monitoring of fetuses with intrauterine growth
restriction: longitudinal changes in ductus venosus and aortic isthmus flow. Ultrasound Obstet
Gynecol. 2009, 33 (1), 39-43.
3. Korbelak T, Ropacka-Lesiak M, Bręborowicz G. Ocena przepływu krwi w tętnicy pępowinowej
w ciąży prawidłowej jako predykcja zaburzeń czynności serca płodu w czasie porodu. Ginekol
Pol. 2012, 83 (1), 38-45.
4. Ropacka-Lesiak M, Korbelak T, Bręborowicz GH. Ocena przepływu krwi w tętnicy środkowej
mózgu w ciąży niepowikłanej. Ginekol Pol. 2011, 82 (3), 185-190.
5. Kennelly MM, Farah N, Turner MJ, Stuart B. Aortic isthmus Doppler velocimetry: role in
assessment of preterm fetal growth restriction. Prenat Diagn. 2010, 30 (5), 395-401.
6. Benavides-Serralde A, Scheier M, Cruz-Martinez R, [et al.]. Changes in central and peripheral
circulation in intrauterine growth-restricted fetuses at different stages of umbilical artery flow
deterioration: new fetal cardiac and brain parameters. Gynecol Obstet Invest. 2011, 71 (4),
274-280.
Nr 7/2014
© Polskie Towarzystwo Ginekologiczne
515